最新Nature综述——植物与微生物互作：从群落构建到植物健康

来源：植物生物学

健康的植物拥有高度多样且具备特定分类学结构的微生物群落，它们在几乎所有植物组织中定殖。植物微生物组可协助植物宿主在生长促进、养分吸收、逆境耐受和病原体抵抗等方面获得优势。本文综述植物微生物组学研究怎样解开植物、微生物组和环境之间遗传、生化、物理和代谢等方面的复杂互作网络。本综述还将讨论这些互作如何塑造植物微生物群落的构建，以及如何调节它们在协助营养素获取和保持植物健康等有益功能，并在此基础上强调了当前的认知空缺和未来的研究方向。

植物为细菌、真菌、原生生物、线虫和病毒等多种微生物的生长和增殖提供了多种生态位，这些微生物群落被称为植物微生物群落。它们能与植物形成复杂的共生关系，在自然环境中对促进植物的生产力和健康具有重要作用。已有学者认为植物和相关微生物组形成一个“共生功能体”，植物和微生物之间的进化选择有助于维持系统的稳定性，但这一概念尚未得证明。复杂的植物微生物群落包含来自不同门的类群，这些类群系统发育距离较远。近年来，非培养依赖的高通量测序认识到已知的植物相关的微生物，以及周围环境中的微生物种类仅是微生物谱系的一个较小的子集的存在，它们被称为“核心微生物类群”，它门可以在广泛的环境中与特定宿主建立可重复的联系。在与植物相关的微生物群中，细菌和较小的真菌是最主要的形式，但其它类群在维持植物功能和健康等方面也发挥着重要作用。全基因组关联研究和宏基因组关联研究可将微生物类群、基因与植物的生理学和适应性等功能联系起来。基因组学和多组学已能够识别和描述在植物与相关微生物群互作中其主要主要作用的基因，大幅增加了我关于微生物如何适应植物环境的认识。大量与植物适应相关的基因已被鉴定出来，它们在系统发育多样的细菌类群中是一致的，一些与植物定殖相关的基因甚至与植物相关的真核生物共享。这些共享基因的产物模仿植物蛋白质，并通过诱饵的方式使微生物能够在定殖过程中躲过植物防御系统。然而，控制植物-微生物互作的分子机制在群落水平上仍未研究透彻。

植物微生物群的微生物可能是有益的、中性的，还可能是致病的。宿主相关的微生物群已被证明能促进植物生长、营养吸收和增强抗病性。尽管植物微生物群的某些个体可以拥有一些有益性状，但在群体中表现出的性状难以从个体成员的性状中得以预测。假单胞菌可以通过竞争来抑制植物病原菌，但土传疾病的抑制性是一种综合的性状，它取决于病原菌种群动态、病原菌与宿主的遗传背景、生物和非生物条件，以及植物微生物群落的多样性等多种因素。微生物给宿主植物带来的好处可以是直接的：转化和转移土壤中的必需营养素；通过竞争、抗菌和分泌水解酶等方式缓解环境压力，并保护植物免受病原体侵害。微生物还可以间接地增强植物的抗性反应。部分植物性状是由植物及其微生物群共同调节的，因此植物与其相关微生物群之间的互作不应被固定地视为有益或有害，而应为不同环境条件中产生不同的表型。合理设计和应用具有广泛、持久和长久促进植物生长特性的微生物合成群落（SynComs），有可能将基本科学发现转化为田间环境的应用。

有意思的是，植物相关微生物群落的构建并不是随机的而是基于群落构建的基本规则，并表现出一个明确的具有特定系统发育关系的群体组合。它们的构建由微生物、植物宿主和环境之间复杂的互作所驱动，但其潜在机制尚未研究透彻。深入探究这些复杂互作的机理将有助于实现对控制群落构建的进化和生态过程的深入理解，并可以此为基础实现植物的适应性和生产力的提高。为实现以上目标，首先需要描述驱动植物微生物群落的构建机制。其次，需要确定代谢-微生物和宿主-微生物互作的生化和遗传特征。这些数据将重新为基于植物-微生物互作预测模型的功能性微生物系统的设计和构建奠定关键基础。此外，微生物菌剂、信号化合物和其它工具的开发将增强微生物在农业环境中的应用。

本文综述了植物微生物群落的最新研究进展。强调了通过借鉴正向遗传方法、比较基因组学技术，以及大型植物基因组和宏基因组数据集的计算分析的相关进展，探讨了目前对植物相关微生物群落的组成、构建和动态及其所提供宿主功能的认识。

植物微生物群落

植物相关微生物的群落结构

主要细菌类群的相对多度分布在土壤和根际中是十分相似的，根际中的变形菌门细菌略有增加（图1）。但微生物的群落组成在根际、内生菌和叶际间差异也是十分显著的。植物内生群落通常富含变形菌和厚壁菌，而拟杆菌门微生物的多度较低（图1）。叶际群落主要由变形菌、和拟杆菌、厚壁菌和放线菌组成，其中变形菌占群落组成的近50%（图1）。在地上和地下植物组织中定居的真菌种类繁多，但大部分真菌为子囊菌和担子菌（图1）。丛枝和外生菌根真菌已得到了大量的关注，但这些类群在根际真菌群落中的多样性较低。只有少数的微生物定殖可以用植物与微生物落协同进化来解释；然而，生态位适应也可能在不同微生物的选择性招募中起重要作用。这些成功定殖的微生物居住在同一个宿主生态位上，不仅可以竞争现有资源，还可以通过合作形成共生群落。

图1.各种植物相关生态位中细菌和真菌群落的一般结构。

在种属水平上，微生物群落组成的决定因素包括宿主分隔、环境和宿主基因型。基因型在叶际微生物群落构建中的相对重要性随着时间的推移而下降，这表明这些群落在相对较短的植物-宿主时间尺度上进行了重要的生境选择。真菌群落在根际的构建似乎更受随机变化的影响，对环境因素的反应也与细菌差异较大。在不同植物区系中的微生物群落存在显著差异，这表明植物区系是构建植物相关微生物群落的关键驱动力（图1）。从土壤到根，再到地上部，植物相关微生物的多样性迅速丧失，这表明植物自根-土至根冠界面上的宿主特异性选择越来越强。不同植物物种在田间条件下的粗系统发育水平的根际微生物群落组成相似。这种显著的相似性表明，形成根际室的植物性状本身与宿主系统发育不相关。相比之下，根内生菌更倾向于系统发育上的聚集，这表明密切相关的微生物共存，这可能是由于宿主植物对内源微生物群落构建的影响较大。与多样性相一致，微生物网络的复杂性从土壤到内球层区域逐渐降低。由于其开放性和环境条件的快速波动，地上微生物群的接种源更加多变。传播方式可能包括通过气溶胶、昆虫、土壤、花粉和/或通过其它植物组织迁移。尽管与根相关的细菌和真菌的组合与地上的群落有很大的不同，但它们都代表了来自土壤微生物群落的一个子集，并在不同的植物相关生态位中得到了富集，这表明土壤是地下和地上植物微生物群的共同的物种库。然而，与细菌相比，气生植物组织和土壤的真菌群落之间的重叠较小，这表明其它来源是叶层真菌群落的重要储存库。宿主对地上微生物群落的遗传控制大于对根际或根际微生物的遗传控制；然而，地上快速波动的环境条件也起着重要作用，只有少数适应了恶劣环境的微生物群落才会繁衍生息。

除了细菌和真菌群落的作用外，土壤和植物过程还受到其它生物的直接影响，包括病毒、古生菌、线虫和原生生物。与植物相关的古生物群主要分为三门、四门和四门。尽管它们一直是植物相关群落的成员，但我们对古生物群落对宿主性能的贡献却知之甚少。最近的研究表明，与植物相关的古生物群落具有高度多样性和生态位特异性（即，植物不同部位的不同），并且不同的古细菌成员是植物特有的。植物相关的古细菌群落具有降解糖原的能力，糖原通常由真菌储存和分泌。这表明在植物环境中这些不同的群体之间可能存在互作。宏基因组研究已确定了在植物相关的古细菌群落中参与胁迫耐受和营养循环的功能基因。病毒在土壤细菌群落的聚集和转化中起着关键作用，但它们在植物相关环境中的作用却没有得到完全的理解。病毒在土壤中细菌群落的聚集和转化中起着关键作用，但它们在植物相关环境中的作用却没有得到充分的认知。最近的一份报告表明，在土壤中，病毒既影响微生物群落结构（自上而下的控制，从裂解优势微生物成员推断）和功能（自下而上控制，从辅助代谢基因的携带推断）。实验研究表明，自然噬菌体群落影响叶际群落的聚集。同样，原生生物和线虫对微生物群落多样性有很大贡献，它们与其它微生物一起影响土壤-植物过程和生态系统功能。原生生物可以通过调节不同营养水平上的捕食者-猎物关系来控制细菌和真菌群落的聚集。在原生生物中，迄今为止所描述的大多数卵菌物种是有害的植物病原体（例如，腐霉属、疫霉属、过氧孢霉属和白杨属）。尽管白杨属是植物病原菌，但这种专性生物营养属的成员经常出现在无症状的芸苔科植物上，这表明环境因素在引发症状发展中起着作用。同样密切相关的，非致病性卵菌可以对植物生长产生积极影响。在拟南芥(A.thaliana)的一项研究中观察到，卵菌的表型效应在有无细菌群落的情况下有很大的变化。

核心和枢纽微生物群

植物核心微生物群落由持久存在的微生物群落成员组成，几乎所有与特定宿主关于的群落都普遍存在。核心微生物群包含关键的微生物类群，这些类群携带的基因对宿主的适应性至关重要。不同植物物种的核心微生物群的许多属在不同植物间分布广泛。这表明，核心微生物群的共生成员是有选择性地同时招募和富集的，并且很好地适应植物组织上和/或内部的生活。最近报道了高山沼泽和芝麻菜的核心古生物群属于根瘤菌和假单胞菌的微生物家族不仅是核心微生物群（5–17%平均相对多度）的一部分，而且也是一个普遍的核心植物微生物群。这些目的群落组成在不同的植物相关生态位中保持相似，表明对植物环境的保守适应。已知这些核心细菌属的多个成员通过产生生长调节激素、营养调节剂和/或保护植物免受生物或非生物胁迫而对植物生长产生积极影响。同时存在的植物相关微生物核心的鉴定也为研究如何构建SynComs来控制植物-微生物的互作以提高生长和生产力奠定了重要的基础。这些枢纽物种可能代表关键物种，可以对微生物群落构建产生强烈的直接和间接影响，并在植物及其相关微生物组之间起到中介作用。必须指出的是，通常用于识别核心微生物的共现网络方法可能不足以解释物种间的互作，也不能表明因果关系。然而，通过共现网络阐明枢纽微生物提供了一个机会来检验枢纽物种与其它物种之间的因果关系，并了解如何通过实验验证已确定枢纽物种的“关键行为”。核心微生物对微生物互作网络有调节作用，因为它们的去除会导致互作的丧失。例如，白头翁和薯蓣属已被确定为拟南芥叶际中高度互动的枢纽。通过这些枢纽，宿主植物通过调节微生物-微生物互作和改变宿主适应度，选择性地影响其相关微生物群落的结构。两个核心微生物的变异对微生物群落构建有显著影响，这种影响与位置和采样时间等外部因素无关。参与碳水化合物代谢和应激反应的宿主基因组区域控制着中枢微生物的多度。假定枢纽微生物通过选择性的构建和招募，在将植物相关微生物组作为一个网络组织起来方面具有重要作用，那么在协调宿主-微生物群互作方面也有重要作用。

植物相关微生物群落的动态

植物相关微生物群落构建是一个连续的、多步骤的过程，由扩散、物种互作、环境和宿主决定。早期的殖民者可以通过母代，通过种子传播途径垂直传播。因此，这些微生物可能缺乏有助于早期定殖的特征，例如主动扩散，而是具有宿主植物根据种子形态和解剖结构的不同而选择的特征。一旦种子萌发，微生物群落构建很可能是由水平转移驱动的，其中种子传播的微生物优先与地上植物组织结合，而土壤来源的微生物主要与根际和根相联系。根相关微生物组可能在其植物宿主的生命周期中动态地招募和构建，并且这种微生物组在不同地理位置的时间变化是一致的。微生物组的微生物组成在营养生长早期具有高度的动态性，在整个营养生长过程中开始收敛，在生殖期趋于稳定。对植物相关微生物群落结构的重复取样研究表明，尽管它们的组成随时间而变化，但在植物发育过程中，属于核心微生物群的少数微生物类群始终保持着较高的相对多度。这些微生物具有多种特性，能够有效地定殖、耐受胁迫和对宿主产生有益影响。此外，与特定微生物群相关的耐旱性和抗病性等性状可以从母株遗传给后代，这表明宿主遗传学和宿主相关微生物群的重要性是相互关联的。

微生物定殖植物与群落构建

感应植物和定殖启动

植物相关微生物利用趋化性来感知和响应植物源性信号，如植物分泌物中的有机酸和/或糖，并启动定殖（图2）。一旦感知到信号，微生物主要通过鞭毛向植物移动。随后，微生物附着在根表面并形成生物膜。编码与细菌趋化性、鞭毛装配、细菌运动、生物膜形成、细菌分泌和双组分调节系统关于的蛋白质的基因在根环境以及茎和叶际环境中的微生物和微生物群落中非常丰富，与非根际土相比。变形菌门和厚壁菌门中大量的底物转运体促进了这些细菌群在营养丰富的植物环境中的增加。类似地，在来自拟南芥根的细菌分离株基因组中观察到运动基因的比例比从土壤中分离出来的细菌高。结合系统基因组学和表型分析表明，这种根系定殖特性早于根瘤菌目成员共生基因的获得，而根瘤菌是核心微生物组的一部分。多胺（如精氨酸和腐胺）作为根-根际界面的信号分子发挥作用，并告知微生物群是否存在真核宿主。对这些分子的感知会触发生活方式的转变，从而促进许多微生物群的附着和生物膜的形成。在成功定殖后，不同的宿主过程，如植物信号通路的激活或营养胁迫介导的根系抑制改变了宿主的根系结构，可导致不同微生物群之间的生态位定殖模式不同。

吸收植物代谢产物

植物代谢产生不同的化学环境，许多核心功能特性在植物相关微生物群中被过度表达，与微生物在这种植物环境中的生长和生存要求关于。比较基因组分析证实了宏基因组分析的趋势，即在系统发育多样的植物相关细菌基因组中，积极选择参与碳水化合物代谢和转运的基因，以及这些基因的转录调节因子。值得注意的是，尽管有很远的进化距离，一些碳水化合物活性酶在植物相关的细菌和真菌之间是共享的。基因组分析表明，快速生长的细菌，如在植物环境中富集的α变形菌和γ变形菌，有大量的总转运蛋白，包括ATP结合蛋白，磷酸转移酶系统和药物/代谢物转运体-可以转运多种化合物。值得注意的是，尽管进化距离极远，一些碳水化合物活性酶在植物相关的细菌和真菌之间是共享的。植物相关微生物中低亲和力转运体的存在，使其在生长期能够快速生长，在非生长期能够忍受饥饿，这种波动条件在根际是典型的。

植物宿主稳定地提供代谢物，这降低了对相关微生物组的选择性压力，以维持各种必需成分的生物合成能力。最近的一项研究确定了氨基酸代谢所需的50个细菌基因的突变，相对于野生型的猿假单胞菌WCS417r来说，这些基因对突变株具有适应性优势。与整体土壤相比，全球柑橘根际的氨基酸生物合成基因被耗尽。研究结果表明，当植物分泌的氨基酸丰富时，特定氨基酸的营养缺陷具有选择性适应优势。有趣的是，广泛存在的土壤微生物枯草芽孢杆菌可以满足有益于植物的内生真菌Serendipita indica的硫胺素营养缺陷，但这种互作的成功只有在将枯草芽孢杆菌和籼型芽孢杆菌的接种在时间或空间上分离时才能看到。这突出了生物界间的合作趋化性，为促进植物栖息地的成功定殖。铁载体在土壤铁生物地球化学循环、病原菌竞争、植物生长促进和跨域信号传递等多种生态现象中起着重要作用。与普通土壤相比，大麦、柑橘和葡萄的根际土壤中富含铁载体基因簇。宏基因组用美洲黑杨和水稻的根际比较分析进一步揭示了植物内部铁载体产生基因的富集。然而，这并没有反映在细菌分离株的比较基因组分析中。铁载体基因簇在多种生物合成途径中的普遍存在表明，拥有有利于竞争有限资源的性状，为微生物在植物根部定殖提供了选择优势。

图2. 微生物定殖植物及其群落构建。

躲避植物防御

植物免疫系统的逃避或抑制不仅是病原菌成功侵染植物宿主的必要条件，也是共生体在不同植物生态位上定居的关键。植物相关的微生物群必须应对能够识别微生物相关分子模式（MAMP）的宿主免疫系统，如鞭毛蛋白、脂多糖、几丁质和延伸因子Tu衍生肽。植物对MAMPs的感知涉及保守的信号转导机制，包括活性氧物种的产生、丝裂原活化蛋白激酶（MAPKs）的激活以及水杨酸信号和茉莉酸信号途径的诱导。为克服宿主免疫监视，微生物分泌效应蛋白。其中一些效应蛋白是由真核生物编码蛋白质结构域的基因的聚合进化和水平转移产生的，因此这些效应器模仿植物蛋白。最近有研究表明，与土壤和非植物相关细菌基因组相比，植物相关和根相关细菌基因组（PREPARADOs）非常丰富。一些制备剂本身是效应器内的结构域，预计由一般分泌途径或3型分泌系统（T3SS）分泌。PREPARADOs可能代表一种“伪装”策略，通过与细胞外MAMP分子（例如甘露糖）结合来逃避MAMP引发的免疫，从而起到分子隐形斗篷的作用。植物、植物相关真菌、卵菌和细菌之间存在着大量的PREPARADO结构域，这表明在植物环境的共同选择力作用下，系统发育不同的有机体之间的聚合进化或跨域水平基因转移。有趣的是，编码T3SS蛋白的基因在结瘤共生体和植物病原中比在内生菌中更高。相比之下，这些基因在内生真菌中超过在土壤细菌中被大量发现。因此，了解某些类群是如何利用毒力机制进行共生组合和植物定殖的，将是至关重要的。值得注意的是，一些与宿主-病原体互作关于的因素（如T3SS、毒力调节、入侵和细胞内抗性），微生物-微生物互作（T6SS）和细菌-噬菌体互作（噬菌体整合和转座因子）被发现在来自全球以及大麦根际的健康柑橘根际样品中富集。这些正向选择的迹象是植物与微生物落在根际协同进化的证据，并表明自然群落中的军备竞赛协同进化模型类似于为植物-病原体二元互作提出的模型。植物相关微生物中植物防御逃避的另一个机制可能是在触发植物防御反应后从最初的定殖位置扩散的能力。在这方面，参与生物膜形成或调节这些基因的基因对于改变定植模式和避免宿主防御的诱导是很重要的。

微生物互作

在植物环境中活跃和/或富集的几种微生物基因在与微生物群其它成员的合作或竞争互作中起着作用，这并不奇怪。已有研究报道了339株植物相关细菌天然产物生物合成基因簇的多样性和差异性。由于细菌合成不同类型天然产物的遗传潜力会影响微生物-微生物和微生物-植物之间的互作，要全面了解植物微生物群落，就需要更多地了解这些化合物是如何产生和调节的，以及它们的作用机制。许多植物相关细菌的基因组编码种间和种内杀菌机制（例如，抗生素的产生），通过这些机制，它们可以调节植物宿主内其它微生物群的分布、多度和多样性。与病原菌抑制相关的特定功能特性（例如，蛋白质分泌系统和抗真菌化合物的生物合成基因）在大豆和番茄抗病品种的细菌根际群落中比在易感品种或散装土壤中更为丰富。病原菌诱导的几丁质酶基因和编码非核糖体肽合成酶（NRPSs）和聚酮体合成酶（PKSs）的各种未知生物合成基因簇的激活负责内生根微生物组的疾病抑制功能。叶际细菌基因组挖掘已鉴定出1000多个生物合成基因簇（BGCs），它们属于不同的生物合成类别，包括核糖体合成和翻译后修饰的肽和萜烯系统、NPRSs和反式PKSs。这些BGC被认为与微生物-微生物互作和生态位适应关于。除了抗生素的产生，与抗生素抗性相关的基因也在植物环境中富集，这表明控制微生物群落结构的微生物军备竞赛十分激烈。

群体感应是细菌细胞间通讯的一种成熟机制，涉及信号分子（如高丝氨酸内酯（HSL））的产生和感应。不同的细菌类群可以产生相同类型的信号分子，这使得与其它不相关的分类群既可以合作也可以干扰（群体猝灭）。此外，群体感应分子在界间的互作中也有作用。植物对HSLs的感知导致植物的新陈代谢，免疫反应和根系发育的调节。群体感应介导的谷子内生菌M6（Enterobacter sp.）向入侵根的禾谷镰刀菌（Fusarium graminearum）聚集，并形成微菌落，导致多层根毛内生菌堆形成物理屏障，阻止进入和/或诱捕病原体，随后将其杀死。植物相关微生物组的宏基因组分析表明，与土壤相比，植物环境中HSL的富集。从植物环境中分离出的细菌中约有40-50%表现出HSL活性。萜烯生物合成基因存在于植物相关细菌的基因组中，49%的菌株携带一个编码萜烯合成酶的基因。萜类化合物具有多种生物和生态功能，如类胡萝卜素的产生，以及对食草动物和病原菌的化学防御。细菌的萜烯参与了植物界间的信号传递，因为这些挥发性化合物会引起植物的深刻反应。特定的微生物定殖在“局部侧”诱导微生物重新编程系统诱导的代谢物（SIREM）根系分泌物，“系统侧”的微生物定殖导致番茄根际非共享微生境之间的远距离交流。例如，在局部接种属于芽孢杆菌或假单胞菌目的细菌，会诱导细菌特异性父系的积累。这些信号通过嫩枝传递到未共享的根部区域，有助于系统侧特定于雌蜂的微生物种群的聚集和定殖。

细菌T6SSs通过毒性效应物及其同源免疫蛋白抑制竞争细胞。能够成功地在植物环境中定殖的微生物不仅可以利用宿主定殖因子，还可以利用特定机制来排除密切相关的竞争对手。在大麦、柑橘、小麦和黄瓜的根际群落中发现了丰富的T6SS基因。一个新的T6SS效应器家族“Hyde1”对嗜酸菌植物病原菌（不存在于嗜酸菌共生体）具有高效的控制各种叶细菌分离株的作用，这表明它在植物的细菌间竞争中发挥了作用。尽管细菌间T6SS杀灭机制分布广泛，但很少有研究对其生态作用进行研究。有趣的是，一些CRISPR相关蛋白在根环境中显示出正选择压力，这表明微生物面临来自噬菌体的强烈选择压力。

综上所述，植物微生物群的成员可能需要具备大量的性状，包括资源获取、活动性、栖息地改造和各种微生物-微生物或植物-微生物互作，以便在植物环境中定殖（图2）。然而，这些知识大多来自基于简化群落的实验，没有考虑全息生物群落概念下的模块化和协同作用。现在需要自下而上的实验方法，从不同的植物相关环境中系统地分离出不同的微生物成员，并对其进行功能鉴定，随后，以日益复杂的方式重建群落，并进行灵敏性分析，以便定量评估宿主-微生物群的互作。

最近的研究强调了生态进化过程在植物相关微生物群落构建中的重要性，如扩散、选择、生态漂变和多样化。随机定殖和历史偶然性都可能在构建植物相关微生物群落中发挥重要作用。根际和叶面中的微生物群落结构最初由随机过程决定。物种到达和扩散的顺序和时间（也被称为奠基者效应）影响着所有影响植物相关微生物群构建的生态进化过程。奠基者效应可以导致历史偶然事件，影响植物相关微生物群落的结构和功能，因此可以对植物的性能产生长期的影响。虽然最初的微生物群落是强健的，但植物可以适应新物种，而不必大幅改变原有的群落。稀有类群被认为是一个强大的生态功能库，可以在植物发育的早期阶段推动微生物群落构建的奠基者效应，在后期阶段对植物的表现有不同的影响。确定微生物群落构建、动态、稳定性和易受干扰的原则，包括生物和非生物因素的作用，将有助于更好地从机理上理解微生物组对植物宿主适应性和功能的影响（框1）。

植物微生物组的功能

获取营养素

与植物相关的微生物群在改善植物营养方面具有重要作用（图3）。植物与丛枝菌根真菌（AMF）和根瘤菌（Rhizobium bacteria）共生体中驱动养分获取的分子机制已被深入研究。此外，非共生植物生长促进菌既可以提高不溶性矿物质的生物利用度，也可以改善宿主植物的根系结构，从而提高根系对水和矿质的探索能力。与营养物质的获取或保存关于的功能性植物特征，区分了可开发（快速生长）和保守（缓慢生长）植物物种，它们的相关微生物组起到了作用。最近的一项研究表明，水稻品种间氮利用效率的差异是由于吸收了更多的氮循环相关细菌，导致籼稻根系环境中氮的转化过程比粳稻品种更为有效。值得注意的是，一种富含16种籼稻的SynCom显著地促进了籼稻品种的生长，与3元类富粳稻的SynCom相比，当有机氮作为唯一氮源时。这表明，富籼微生物能有效地将有机氮转化为硝酸盐和铵态氮，有助于提高籼稻氮素利用效率。

菌根真菌（促进氮的获取，但获取有机氮的能力有限）和土壤微生物群落（将有机氮矿化为生物可利用形式）之间的多部分微生物协同作用导致短尾水蚤从有机质中吸收氮的量增加了10倍与非微生物对照。据预测，这些先前未量化的关联可能导致每年吸收植物氮超过70太克（1012克），对净初级生产力产生积极影响。影响养分利用效率的植物性状与菌根真菌两大类群的差异定殖关于。被侵染植物的外生菌根真菌采用营养保存策略，而被AMF定殖的植物则是营养获得者。根际微生物通过硝化作用延长氮的生物利用度，通过将色氨酸转化为植物激素吲哚乙酸（IAA）来延迟开花时间并刺激植物生长，吲哚乙酸可下调引发开花的基因。

植物相关微生物群可以通过铁螯合铁载体的增溶、矿化或排泄来调动植物不易获得的营养物质，如无机磷酸盐和铁（图3）。在低无机磷的条件下，植物依赖微生物合作伙伴，包括AMF及其共生内生菌，来满足对这种必需营养的需求。在磷限制条件下，不同复杂度的SynComs增强了参与磷饥饿反应的植物基因的转录，从而增加了植物对无机磷的吸收。非菌根植物聚集了一个核心的无机磷同化真菌菌群，扩大了植物在缺磷土壤中生长的能力。磷酸盐饥饿介导的免疫反应抑制使得植物-真菌共生组合的建立增加了植物无机磷的吸收量。这些观察结果表明，植物营养和免疫状态之间的互作可以调节微生物群介导的有益功能。拟南芥根细菌群落由香豆素形成，香豆素是一种植物衍生的特殊次级代谢物，一方面促进铁的活化，另一方面产生活性氧，抑制一种相对丰富的假单胞菌的增殖，这种假单胞菌与植物争夺铁。根特异性转录因子MYB72在根细菌介导的诱导系统抗性（ISR）和铁的获取中都有重要作用。有趣的是，ISR诱导的根细菌和木霉真菌的挥发性化合物诱导MYB72的表达，从而诱导提高根系铁吸收的遗传机制。局部铁稳态的调整将系统信号传递到植物嫩枝，诱导茉莉酸依赖的ISR。这些最新的研究揭示了植物相关微生物群对植物功能的重要作用，并为利用微生物干预手段调控植物特性提供了多种机会。

图3.植物微生物组的有益影响。

抗病性

以天然微生物为基础的植物防御对植物健康的影响在抑制疾病的土壤中表现得最为明显，植物根系分泌物刺激、丰富和支持土壤微生物，作为抵御土传病原菌的第一道防线。以群落为基础的抑制性土壤分析表明，没有一个单一的门与疾病抑制有独特的联系。虽然微生物联合体与特定病原菌之间的互作在生物学上是复杂的，但类似的机制，如不同细菌属产生抗真菌代谢物和挥发物，都是造成病害抑制土壤的原因。如果病原菌突破了根际介导的抗病一线，内生微生物群可以通过选择性富集微生物组成员来提供额外的保护层，这些微生物组具有产生对抗病原菌的酶和次级代谢物的遗传机制。有趣的是，MAMP触发的免疫途径在疾病抑制土壤中被诱导到更高水平。操纵实践，如作物轮作、残渣保留和堆肥添加可以通过影响微生物组分（由碳的更高利用率驱动）来诱导一般或特定的疾病抑制。最近的一项研究模拟了对尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）的一般疾病抑制，并确定放线菌门和厚壁菌门中细菌的丰度可以作为大陆范围内疾病抑制土壤的预测标记。一种番茄的抗病特性被认为是由于选择性地招募了能够对抗枯萎病菌青枯病菌（Ralstonia solanacearum）的细菌。微生物介导的植物保护可以通过土壤移植来转移和维持。基于对病害抑制土壤中微生物的认识而构建的土壤微生物群落已被报道用于田间条件下的病害控制。

ISR可由根际环境中的促进植物生长的细菌和真菌诱导。局部抑制根系免疫反应是ISR诱导有益微生物的一个共同特征。病原菌感染导致根系分泌模式的改变，从而导致ISR诱导微生物群的选择性招募。生活在番茄植株地上部分（上位层）和内胚层表面的异质微生物群落的存在调节苯丙酸的代谢（参与水杨酸的合成），从而导致细胞壁强化，从而保护植物免受镰刀菌（Fusarium oxysporum f.sp.lycopersici）。细胞壁强化不仅起到了抵御病原体攻击的作用，还起到了抵御诸如盐度等非生物胁迫的作用，这表明了胁迫耐受性和免疫性之间的直接互作。茉莉酸信号的诱导和由根相关细菌和真菌群落调节的植物防御也影响地上昆虫的食草性。值得注意的是，植物相关微生物群诱导的ISR促进了抗菌化合物的分泌，如香豆素和苯并恶嗪类，这些化合物进一步加强了ISR诱导菌株的招募。这表明，植物的免疫反应可以被操纵，从而招募能够在多个世代中提供稳定植物保护的微生物。通过植物-土壤反馈和遗留效应，微生物群落对生物和非生物胁迫的选择性富集可以影响到后代的植物免疫力。工程植物相关微生物群来控制植物病害将继续需要对不同作物之间的植物-微生物-环境互作有更深入的了解。

应力耐受性

植物相关微生物至少可以通过三种非互斥的途径来改变植物对环境胁迫的进化反应：通过改变单个植物基因型的适应度；与适应度相关的植物性状的表达；通过微生物对生殖适宜性的影响而干涉环境压力的群体中发生的自然选择的强度或方向。植物通常在非生物或生物胁迫条件下选择一种抗胁迫的促进微生物群。在不利条件下，特别是干旱条件下，植物的性状可能取决于相关微生物组的变化。最近的几项研究表明，微生物组群中自然发生的和人为的变化可以改变植物开花时间约1-5天。干旱诱导早花被认为是一种潜在的抗旱机制。微生物诱导开花可塑性的机制尚不清楚，但可能包括微生物对植物生理的直接影响和土壤养分有效性介导的间接效应。干旱介导的植物激素脱落酸的产生抑制了植物的免疫反应，从而促进了根内生群落的大转移。这些波动可能通过植物激素的产生和/或宿主植物生化活性的变化来缓解水分胁迫。植物通过上调生理上昂贵的乙烯信号通路对多种胁迫作出反应，这在胁迫抗性和生长速度之间造成了权衡。微生物乙烯还原和破坏植物乙烯信号的基因突变都具有强烈的多效性效应，可以促进植物的生长，但以强烈的胁迫敏感性为代价。这些发现表明，植物与微生物的互作是中性的，主要起到调节作用，通过改变现有性状产生新的表型。有趣的是，对于真菌内生菌来说，与资源利用和胁迫耐受性相关的特性预测了26-53%的内生真菌介导的对植物在水分胁迫下的表现的影响。功能性微生物特性对植物性能的适度预测作用可用于开发筛选新微生物的框架，以提高植物在胁迫条件下的适应度。

结论

近年来，跨学科研究大幅促进了植物-微生物组学的研究进展，这些跨学科研究带来了多学科研究理念，从计算生物学、实验生物学、工程学、理论学和统计学中获得了对植物与微生物互作的定量认识。对一些模式和重要作物、植物和树木的广泛研究已建立了关于植物微生物组多样性的初步认识，但仍有大量相关微生物多样性尚待发现。为确定核心和枢纽微生物群及其所介导的宿主功能，将需要开发一种与人类微生物组类似的系统方法来识别重要植物物种的微生物群。尽管细菌和真菌谱系在植物相关微生物群中占绝大多数，但在植物微生物群的其它部分的性状和驱动因素方面存在一个关键的认知空缺，这些组分通过自上而下的方式影响细菌和真菌群落。GWASs和全基因组关联分析已确定了影响植物相关微生物群落构建的关键驱动因素，并将单个微生物类群、基因与植物生理学和适应性相关的性状联系起来。然而，他们还发现群落构建的变异和微生物群对植物适应性的影响的认识仍留有较大的空白。为填补这些认知空缺，需要更大规模的纵向研究来为植物微生物组研究设立基线，应着重开展时间动态和宿主年龄方面的研究。近年来，在阐明植物群落中多组分互作方面取得了进展，但对微生物群落的功能特性仍知之甚少。对微生物群落的有限但日益增长的功能性的理解正开始转化为实践，其主要形式是开发和应用SynComs以提高植物的适应性和生产力。然而，对于理想的 “健康微生物组”的终极共识尚未达成。与育种类似，植物微生物群可能影响植物的一系列表型。尽管SynComs的优化正在迅速推进中，但作物育种计划还没有包括选择有益的植物-微生物互作，以培育“微生物优化”植物。未来的计算和实验方法有可能解决一些方法和技术方面的挑战，例如：将数据转换成表型链接，通过共同培养或无菌生物方法建立实验模型，以及多尺度计算模拟。这些综合方法将结合多学科的技能、方法和专业知识。对植物与微生物落-环境动态互作的深入研究将为构建具有可预测行为和可靠结果的复杂微生物联合体提供新途径。我们期望通过建模与实验方法的紧密结合能够加快科学进步，创造一个辉煌的未来。在这个未来，可以稳定地加强本土微生物群的活性，并且可以在田间环境中安全有效地大规模施用工程化微生物群，以实现可持续的植物生产。