Cell | 社会行为中不同大脑间同步的神经活动

责编 | 兮

社会行为是包括人类在内的动物界赖以生存的最重要的行为之一，也是动物界进化所产生的最复杂的行为之一。当两个或多个个体在互动的时候，一个人的行为可以影响到种群里的其他人，这就产生了社会行为。这些社会行为对动物的健康，生存和繁衍有不可或缺的作用【1】。

社会行为的过程涉及高度复杂和动态的神经计算——每个个体需要时刻关注对方，以此来判断对方下一秒的行为，并作出及时的回应。脑是信息处理中枢，因此多个个体之间的相互作用可以被看作是多个大脑之间的相互作用。一个脑所输出的信息直接成为另一个脑的输入信息，从而形成两个脑之间信息交换和循环【1】。在此之前对社会行为的研究中，人们大多关注的是单个个体自身的神经活动和计算如何支配自身在互动中的社会行为，但是社会行为涉及多个个体，多个大脑之间信息交换和循环组成一个有机的整体。我们并不清楚这个由多个个体所组成的整体是否能产生单个个体自身所无法产生的特性，以及这些特性是否能直接影响和决定个体之间的社会行为。

近年来，一些研究通过功能性磁共振成像（fMRI）和脑电波记录（EEG）同时记录两个人类的大脑神经活动，发现当实验对象在执行指定的社会行为时，他们的神经信号变得更加同步【2,3】。这些研究大部分使用人作为研究对象。由于记录方法缺乏精密的时间和空间精度，我们无法得知个体的神经活动是如何影响双方的互动，以及同步的神经信号是如何产生的。

2019年6月20日，加州大学洛杉矶分校（UCLA）的Weizhe Hong（洪暐哲）教授的研究组（第一作者为Lyle Kingsbury与Shan Huang）在Cell杂志发表了题为Correlated Neural Activity and Encoding of Behavior across Brains of Socially Interacting Animals 的最新研究成果【4】。

该研究采用一种先进的微型可佩戴式荧光显微镜技术(Miniaturized Microendoscope)，能在不干扰行为的情况下，记录两只正在互动的小鼠脑内上百个神经元的神经信号。通过记录小鼠内侧前额叶皮层（mPFC）的几千个神经元在社会行为过程中的神经信号，作者们发现两只小鼠神经元的活动是同步的（图1）。这个发现和人类研究惊人的一致，因此说明社交互动的双方的神经信号同步性极有可能是一个在动物界普遍存在的现象，而并不仅限于大脑高度发达的灵长类。

图1 社会行为过程中两只小鼠的神经信号产生同步

那么是社会行为本身导致了神经信号的同步性，还是仅仅因为互动双方都受到同一个外部环境的影响而同步呢？作者们将互动的小鼠进行隔离，让他们虽同处一个屋檐下，但是却不能再继续进行任何直接接触。作者们发现，在不能继续互动的情况下，神经元同步性大大降低。这证明社会行为是导致神经信号同步的决定性因素。

接下来的问题是，大脑间同步的神经信号是如何产生的呢？作者们利用单细胞记录手段的优势，发现每个个体的上百个神经元中，有一部分神经元是专门编码自身行为，而另一部分神经元专门编码对方的行为。而这两部分神经元恰恰是双方神经信号能够同步的关键。人为地删除这两类神经元，比删除其他神经元更加降低神经信号的同步性。相反，如果单独计算这两类神经元的同步性，要比包含所有神经元在内的同步性更高。说明编码自身行为，和编码对方行为的神经元，对于神经信号同步性有着至关重要的作用（图2）。因为双方都能够同时编码自身和对方的行为，双方神经信号便产生了关联。

图2 神经信号同步性产生于编码自身行为和编码对方行为的神经网络

更有趣的是，在有竞争的互动中，相对“强势”的小鼠对双方神经信号同步性的影响比相对“弱势”的小鼠更大。通过进行广义线性模型分析（GLM），作者们发现强势小鼠的神经元活动更加关注其自身行为，而弱势小鼠的神经元活动则是更多关注强势对手的行为（图3）。同时，在相对强势的小鼠采取行动时，神经信号的同步性比相对弱势的小鼠行动时更高（图3）。如果两只小鼠的“势力”悬殊，大脑间神经同步性相对较高，而如果两只小鼠的“势力”相当，大脑间神经同步性相对较低。这证明社会等级也和神经信号同步性直接相关。

图3 相对强势的小鼠对神经信号同步性影响更大

接下来，作者们发现，神经信号的同步性还可以预测接下来的社会行为，以及个体间的社会关系。如果双方神经信号同步性越高，小鼠回应对方行为的可能性就越大（图4）。这可能是由于神经同步性高的双方小鼠更集中注意力观察对手的一举一动，并实时调整自己的应对策略，以作出最快最有效的反应。作者们还发现在互动最开始的两分钟内的神经信号同步性越高，未来两只小鼠的社会等级差距就越大（图4）。这与人类研究发现相似，大脑的神经活动同步性能够预测“领导者-服从者”的关系【5】。服从者一方更倾向于让领导者来主导整个互动。

图4 神经信号同步性可以预测未来的社会行为和社会等级差距

综上，洪暐哲团队首次发现了神经信号同步性在小鼠的社会行为中也存在，并率先揭示了大脑活动同步的单个神经元机制。基于社会行为在不同物种中普遍存在且高度一致，小鼠中发现的神经同步原理也会对人类的社会行为有所启发。此研究还为神经系统疾病提供了新的研究方向，可以让学者们从神经信号同步性的角度研究那些有社会行为障碍症状的神经发育疾病，包括自闭症，从而发现更有效的治疗方式。

另外值得一提的是，在Cell同期发表了加州大学伯克利分校Michael Yartsev教授的类似工作Correlated Neural Activity across the Brains of Socially Interacting Bats。研究人员利用蝙蝠为对象，研究了社交行为中不同大脑之间的神经联系。

原文链接：

https://doi.org/10.1016/j.cell.2019.05.022

https://doi.org/10.1016/j.cell.2019.05.023

制版人：小娴子

1. Chen, P., and Hong, W. (2018). NeuralCircuit Mechanisms of Social Behavior. Neuron 98, 16–30.

2. Montague, P.R., Berns, G.S., Cohen,J.D., McClure, S.M., Pagnoni, G., Dhamala, M., Wiest, M.C., Karpov, I., King,R.D., Apple, N., et al. (2002). Hyperscanning: simultaneous fMRI during linkedsocial interactions. Neuroimage 16, 1159–1164.

3. Liu, T., & Pelowski, M. (2014). Anew research trend in social neuroscience: Towards an interactive-brainneuroscience. PsyCh Journal. 3(3),177–188.

4. Kingsbury, L., Huang, S., Wang, J., Gu,K., Golshani, P., Wu, Y.E., Hong, W. (2019) Correlated Neural Activity andEncoding of Behavior across Brains of Socially Interacting Animals. Cell. 

5. Jiang, J., Chen, C., Dai, B., Shi, G.,Ding, G., Liu, L., and Lu, C. (2015). Leader emergence through interpersonalneural synchronization. Proc. Natl. Acad. Sci. 112, 4274–4279.

BioArt，一心关注生命科学，只为分享更多有种、有趣、有料的信息。关注请长按上方二维码。投稿、合作、转载授权事宜请联系微信ID：bioartbusiness 或邮箱：sinobioart@bioart.com.cn。原创内容，未经授权，禁止转载到其它平台。