Plant Cell | 一个调控草莓成熟的NAC转录因子

责编 | 王一

草莓 (Fragaria  ananassa Duch) 果实由花托膨大发育而成【1】，是一种典型的非跃变型（non-climacteric）果实。尽管有研究发现乙烯对其果实成熟有影响【2】，但不同于苹果、香蕉等跃变型（climacteric）果实，乙烯对草莓果实成熟过程的启动或者维持并不是必需的【3】。草莓果实早期膨大主要受生长素（auxin）和赤霉素（gibberellic acid, GA）调控，而后期成熟主要受脱落酸（abscisic acid, ABA）调控【4】。近些年针对草莓成熟过程的研究，一些在植物激素调控草莓成熟过程中发挥重要功能的转录因子（transcription factors, TFs）也逐渐被鉴定出来，然而在这过程中比较关键的核心调控元件一直没有被发现。

近期，西班牙马拉加大学亚热带和地中海园艺研究所David Posé Padilla 教授课题组在The Plant Cell 上发表了题为The NAC transcription factor FaRIF controls fruit ripening in strawberry的研究论文，确认了FaRIF(Ripening Inducing Factor) 是一个草莓果实成熟调控的核心转录因子，参与了包括植物激素调控在内的多条果实成熟调控通路。

FaRIF 是一个NAC（NAM, ATAF and CUC）转录因子。NAC转录因子是一类在其N端存在NAC结构域的转录因子，在很多不同的植物中都有报道NAC转录因子家族成员参与到果实成熟调控。2018年，Moyano等报道了在草莓中有112个 NAC 家族成员，其中有6个成员可能参与果实成熟【5】。

研究人员通过对草莓112个NAC全家族成员在果实成熟过程的四个阶段的表达水平进行分析，发现10个NAC基因在成熟过程中表达升高，其中FaRIF升高尤为显著。对其进一步研究，发现FaRIF-RNAi突变体显著推迟了草莓果实成熟进程（图1）。

图1，35Spro:RIF-RNAi推迟草莓成熟进程

RNA-seq深度比对分析FaRIF-RNAi和野生型之间的差异，证实了FaRIF-RNAi突变体FaRIF的表达水平显著降低。在确定了突变体材料的前提下，进一步比对发现，16个细胞壁降解途径的基因中，有13个基因在FaRIF-RNAi突变体中表达下调，细胞壁降解果实软化作为果实成熟的重要指标，加之FaRIF-RNAi突变体果实硬度变大的表型，证明了FaRIF参与到果实成熟过程中细胞壁的重组过程。

花青素等酚类物质能够为果实着色，是果实成熟过程中重要的次生代谢产物，也是果实成熟鉴定的关键因素。研究人员对两种材料果实着色期的转录组分析对比，发现FaRIF-RNAi突变体次生代谢产物苯丙酸途径上的多个基因下调。有意思的是，一些类黄酮途径的基因在FaRIF-RNAi突变体表达下调，比如花青素合成过程的关键基因查尔酮合成酶1（CHS1），而一些单木质醇途径的基因在FaRIF-RNAi突变体表达上调，比如羟肉桂酰基转移酶（HCT）基因。这些结果也说明FaRIF在草莓成熟过程中对各种化合物的生物合成发挥着重要功能。

草莓果实成熟与植物激素存在着密切联系。通过对比发现，FaRIF-RNAi突变体内ABA途径的多个基因表达发生变化，上调或者下调，这些变化都将导致ABA水平下降，通过检测其体内ABA含量发现，ABA含量下降了16-25%，通过喷洒ABA，FaRIF-RNAi突变体果实着色加快（图2），可是，喷洒ABA并没有完全恢复FaRIF-RNAi成熟进程。进一步比对发现，除ABA途径外，生长素，乙烯，多胺等多种激素途径的多个基因表达也发生了变化，证明了FaRIF部分通过调控ABA水平来调控果实成熟，比如花青素的生物合成，同时FaRIF也参与了多个植物激素的调控途径。

图2 FaRIF 调控ABA的合成和响应

此外，坐果期特异表达的EXP2:FaRIF-RNAi突变体材料也同样推迟了果实成熟进程，而35S:FaRIF过表达材料加快了果实的成熟进程，进一步证实了FaRIF在果实成熟过程中重要功能。

综上所述，FaRIF是调控草莓成熟的重要转录因子。未来，FaRIF可作为草莓果实品质调控的一个靶向基因，为改善草莓贮存时间，品种改良提供了更多可能。

参考文献

【1】 Liu, Z., Ma, H., Jung, S., Main, D., and Guo, L. (2020). Developmental Mechanisms of Fleshy Fruit Diversity in Rosaceae. Annu Rev Plant Biol. 71: 547– 573.

【2】 Merchante, C., Vallarino, J.G., Osorio, S., Aragüez, I., Villarreal, N., Ariza, M.T., Martínez, G.A., Medina-Escobar, N., Civello, M.P., Fernie, A.R., Botella, M.A., and Valpuesta, V. (2013). Ethylene is involved in strawberry fruit ripening in an organ-specific manner. J Exp Bot. 64: 4421–4439.

【3】Symons, G.M., Chua, Y.-J., Ross, J.J., Quittenden, L.J., Davies, N.W., and Reid, J.B. (2012). Hormonal changes during non-climacteric ripening in strawberry. J Exp Bot. 63: 4741–4750.

【4】Jia, H.-F., Chai, Y.-M., Li, C.-L., Lu, D., Luo, J.-J., Qin, L., and Shen, Y.-Y.

(2011). Abscisic acid plays an important role in the regulation of strawberry fruit ripening. Plant Physiology 157: 188–199.

【5】Moyano, E., Martínez-Rivas, F.J., Blanco-Portales, R., Molina-Hidalgo, F.J., Ric-Varas, P., Matas-Arroyo, A.J., Caballero, J.L., Muñoz-Blanco, J., and Rodríguez-Franco, A. (2018). Genome-wide analysis of the NAC transcription factor family and their expression during the development and ripening of the Fragaria × ananassa fruits. PLoS ONE 13: e0196953.

论文链接：

https://doi.org/10.1093/plcell/koab070