气候变暖增强了微生物网络的复杂性与稳定性

Climate warming enhances microbial network complexity and stability

Nature Climate Change [IF: 25.290]

DOI：https://doi.org/10.1038/s41558-021-00989-9

发表日期：2021-02-22

第一作者：Mengting Maggie Yuan^1,2,9 & Xue Guo^2,3,9 & Linwei Wu^2,9 & Ya Zhang^2,9

通讯作者：Jizhong Zhou(周集中)
( jzhou@ou.edu)^2,7,8

合作作者：Naijia Xiao, Daliang Ning,Zhou Shi,Xishu Zhou,Liyou Wu,Yunfeng Yang,James M. Tiedje

主要单位：

¹美国加州大学伯克利分校(Department of Environmental Science, Policy, and Management, University of California, Berkeley, CA, USA)

^2,7美国俄克拉荷马大学(Institute for Environmental Genomics and Department of Microbiology and Plant Biology & School of Civil Engineering and Environmental Sciences, University of Oklahoma, Norman, OK, USA)

³清华大学环境学院(State Key Joint Laboratory of Environment Simulation and Pollution Control, School of Environment, Tsinghua University, Beijing, China)

⁸美国劳伦斯伯克利国家实验室(Earth and Environmental Sciences, Lawrence Berkeley National Laboratory, Berkeley, CA, USA)

摘要

解开气候变化下网络复杂性与稳定性之间的关系是理论生态学中的一个具有挑战性的课题，在微生物生态学领域仍未得到充分研究。本文，我们研究了长期实验变暖对草地土壤微生物群落分子生态网络复杂性和稳定性的影响。与环境对照相比，变暖显著增加了网络的复杂性，包括网络大小、连接性、连接度、平均聚集系数、相对模块性、关键物种的数量。在变暖条件下，分子生态网络变得更加稳健，网络的稳定性与网络的复杂性密切相关，支持了“复杂性导致稳定性”的核心生态理念。此外，气候变暖显著加强了网络结构与群落功能潜力和关键生态系统功能的关系。这些结果表明，保持微生物“相互作用”对于生态系统管理和预测未来气候变暖的生态后果至关重要。

正文

在生态系统中，不同的物种通过物质、能量和信息的交换相互联系，形成复杂的相互作用，包括捕食、竞争、互利共生、偏利共生、寄生、无利害共生和偏害共生，它们也受到各种非生物和生物因素的影响。这种复杂的生态关系可以表示为网络，即以物种为节点，以物种之间的关系为纽带的生态网络，这是表征物种相互作用和生态系统动力学的基础。一个基本但备受争议的问题是生态网络的复杂性是否以及如何影响生态系统的稳定性。过去，人们对基于食物的拮抗网络和基于授粉的互惠网络的生态系统的结构、功能和动态已经有了大量的认识，但对网络复杂性和稳定性之间关系的研究结果仍存在争议。尽管网络结构的变化会影响生态系统的功能和稳定性已经有据可查，但对于生态学中的网络，特别是微生物生态学，在未来的气候变化情景下是否以及如何发生变化，我们知之甚少。

全球气候变化是对我们星球最严重的人为干扰之一，其原因是化石燃料燃烧和土地使用变化造成的温室气体增加。自工业化以来，全球地表温度已上升 0.78 °C，预计到 21 世纪末将再上升 1.5–4.5 °C。气候变暖可以改变土壤微生物群落的多样性、结构和活动，但气候变暖是否以及如何影响土壤微生物群落的网络复杂性及其与土壤微生物群落稳定性的关系尚不明确。

因为温度影响生物等级的各个层次，所以它应该对网络的复杂性和稳定性产生深远的影响。一方面，正如生态学代谢理论 (MTE) 所预测的那样，由于个体代谢过程更加活跃并且在较高温度下生长更快，温度升高会刺激各种生物相互作用(捕食、寄生、竞争和共生)。因此，我们预计实验性的变暖将增加物种关联的复杂性，导致更复杂的生态网络。另一方面，气温上升和相关的环境变化(水分减少)将对现有微生物种起到强烈的过滤作用。因此，与 MTE 的预期相反，微生物网络可能会减少甚至崩溃，正如最近在海洋食物网中所见证的那样。

为了了解气候变暖是否以及如何影响土壤微生物群落生态网络的复杂性和稳定性，我们在俄克拉何马州中部(34°59ʹN, 97°31ʹW)美国大平原的高草草原生态系统中进行了长期原位增温试验，研究了土壤微生物群落的时间动态。本实验之前的一些研究表明，增温显著提高了净初级生产力和地下净初级生产力的雨水利用效率，这主要是因为在增温诱导的干旱条件下，更多的植物生物量被分配给了根系。变暖还通过充当确定性过滤因素改变了微生物群落结构，导致随机性降低的发散演替。然而，目前尚不清楚变暖是否会影响微生物群落的网络。由于微生物生态学中的关联网络通常是在分子标记的基础上重建的，因此我们将其称为分子生态网络(MENs)。

我们的主要问题如下：(1)随着时间的推移，试验性变暖是否以及如何影响土壤 分子生态网络(MENs)的复杂性；(2) 变暖是否以及如何改变土壤 MEN 的复杂性和稳定性之间的关系；(3) 变暖引起的土壤 MEN 变化是否以及如何塑造生态系统的功能。

为解决上述问题，采用16S核糖体RNA基因(V3-V4区)对2009 - 2014年连续6年增温和环境温度(对照)下的土壤微生物(细菌和古菌)群落组成和结构进行了测定。然后，我们基于对数转换操作分类单元(OTU)丰度的皮尔逊相关性构建了 11 个时间序列 MEN(图 1a)，然后是基于随机矩阵理论(RMT-)的方法，该方法能够提供了一个数学定义的参考点作为网络构建的阈值。经验性 MEN 与随机 MENs 显著不同。类似于典型的分子生物学和技术网络，所有经验 MENs 都表现出无标度特征，网络链接的分布与网络规模无关。此外，他们表现出小世界特征，短测地距离(两个节点之间的平均最短路径)为 3.3-8.3，这可以让一个扰动的影响迅速分布到整个网络，使整个系统变得高效。

图 1 土壤微生物网络随时间的演替

Succession of soil microbial networks over time

a 从 2009 (Y0) 到 2014 (Y5) 的六年 (Y) 中构建的 MENs 的可视化。≥5 个节点的大模块以不同颜色显示，较小的模块以灰色显示；

b-h 网络拓扑的时间变化，包括n (b), L (c), average K (d), Con (e), average CC (f), rM (g) 和 关键节点的数量 (h)；在每个面板中，填充的红色符号代表加温下的网络，空心蓝色符号代表非加温对照条件下的网络。

由于前面的网络是使用基于相关性的方法与类群发生和丰度数据重建的，因此在解释这些网络的潜在机制时需要谨慎。从理论上讲，物种共现模式主要由生物相互作用、环境过滤和扩散限制三个生态过程驱动。多重分析，包括距离矩阵多元回归(MRM)、Mantel 检验、变异分解分析(VPA)、环境过滤或扩散限制的链接检验和 Goderma 方法，都表明这些 MENs 不太可能是由于环境过滤或扩散 限制，因此，生物相互作用可能是重建网络的主要驱动力，尽管无法评估未测量的环境变量的作用。由于未测量的环境变量和基于相关性的网络方法的性质，MENs 中的发生估计链接最多应该被视为假定的相互作用，因此，为了简单起见，我们始终使用术语“生物相互作用”。

在22个网络拓扑参数的基础上，变暖和对照下的微生物MENs随着时间的推移遵循不同的演替轨迹。虽然用于网络构建的 OTU 数量在变暖下比对照平均少 12%，但在变暖下没有孤立节点的网络的大小(总节点)平均比对照下大 14%，这表明这些微生物分类群 可以更紧密地相互联系，因此，在变暖的情况下，中性过程可能不那么普遍。此外，去趋势对应分析和三种非参数差异检验((多响应置换程序 (MRPP)、相似性分析 (ANOSIM) 和置换多元方差分析 (Adonis)表 1)显示，网络群落的组成在变暖和对照处理之间存在显著差异。虽然根据典型对应分析(CCA)，土壤温度、水分和植物生物量在控制网络群落结构方面发挥了统计上显著的作用，但是所有测量的土壤和植物变量只能解释网络群落变化的一小部分(<13%)。此外，利用最近开发的缓解成分数据偏差的方法，58%的门(19个中的11个)和46%的纲(48个中的22个)在增温和对照之间的丰度差异绝对值大于0.5，在增温条件下，一些快速生长的细菌(放线菌门)显著增加，而一些缓慢生长的细菌(厚壁菌门中的 Negativicutes)显著减少。使用 Mann-Whitney U 检验观察到变暖对不同门和类的影响的类似趋势。最后，在变暖的情况下，与对照相比，正相关增加了 43%，负相关增加了 18%。如果这些关联确实表明生物相互作用，则正关联(节点之间的正相关)可能主要代表合作行为，例如交互共生、互养互作、互惠互食和共生，以及共同的环境要求和共同的传播障碍。相比之下，负关联(节点之间的负相关)主要反映了对有限资源的竞争以及独特的环境生态位和空间隔离，尽管这些关联背后的确切具体机制在基于相关的网络分析中是未知的。

表 1 增温与非增温对照之间网络群落的显著性检验

Significance tests of the networked communities between warming and non-warming control

基于 Bray-Curtis 距离的三种不同的排序检验(MRPP、ANOSIM 和 Adonis)。

为了确定增温对微生物网络复杂性的影响，我们对增温和对照下的各网络拓扑参数随时间的变化进行了回归分析。网络规模(节点总数，n)随着时间的推移在变暖(r²= 0.82，P = 0.009)下显着增加，网络连通性(总连接数，L;r²= 0.90, P = 0.003)，平均连接性(每个节点的平均连接数，average K，或2 L n-1;r² = 0.92, P = 0.002),平均强度(平均加权连接性，average S，r²= 0.92，P = 0.002)，平均聚类系数(节点被聚类的程度,average S, r² = 0.94, P = 0.001),连接(所有可能的链接中实现的链接的比例，Con，r²=0.82，P =0.008)，最大连部分中的节点数(r²=0.85，P =0.005)和最大模块(r²=0.96，P <0.001，**图1b-f**)中的节点数。相比之下，随着时间的推移，在对照之下没有观察到显著的趋势。此外，**我们使用最近开发的一个名为内聚性的指标量化了群落的复杂程度**。**正内聚力源自成对正相关，可以反映样本中合作行为的程度，而负内聚力可以表明群落成员之间竞争行为的程度**。在变暖的情况下，正内聚力随时间的推移显著增加(*P* = 0.013)，但对照则不是。在变暖(r> 0.83，P ≤ 0.05)而不是对照下观察到正内聚力与各种网络复杂性指数之间的强相关性，表明变暖可以增强分类群的连接性，从而可能增强生物相互作用。这些结果共同表明，变暖和对照之间的 MENs 存在显著差异，并且随着时间的推移，变暖显著增加了网络的复杂性。

网络结构的变化可能会进一步影响网络组织原则，例如模块化和嵌套性。MENs 是高度模块化的，但不是嵌套的。总共100个大模块(≥5个节点的模块)占对照MENs节点的56-72%，而98个大模块占增温MENs节点的45-86%。如果不同网络中的两个模块具有很大比例的共享节点，则将它们视为保留模块对。同年在变暖和对照网络之间只保留了 15 个模块对(占所有测试模块对的 18%)，这表明变暖极大地改变了模块本身。为了可视化 MEN 的高阶组织的变化，还进行了模块特征基因分析。模块特征基因是合成的相对丰度图谱，共同代表模块内所有单个OTU的相对丰度变化，基于模块特征基因的分析可以提供不同模块之间关系的信息。特征基因分析表明，不同模块之间的关系在变暖和对照之间存在显著差异，表明高阶网络组织在变暖下没有被保留住。

此外，MENs 在变暖下的相对模块性比对照下高 58%，尽管它们都显著高于相应的随机 MENs。在变暖(r² = 0.84; P = 0.007)和对照(r² = 0.60，P = 0.043，图1g)下，相对模块性随时间显著增加，变暖条件下(斜率 = 0.065)拥有比对照下(斜率 = 0.021)更大的斜率。有趣的是变暖条件下的相对模块性(RM)随着网络规模、连接性、平均连接性、平均聚类系数和连接度等各种网络指标而显著增加，但对照则不是这样(图 2)。总而言之，这些结果表明变暖和对照之间的 MENs 在更高级别的组织中保守性较差，并且变暖显著增强了相对模块性。网络复杂性的改变可能会导致网络中单个成员的角色发生变化。基于它们的模块内连接(Zi)和模块间连接(Pi)，共有 128 个模块hubs(与模块中其他成员高度连接的节点)、39 个connectors(连接不同模块的节点)和 2 个网络hubs(既是模块hub又是一个connector的节点)在所有 MENs 中被检测到，所有这些都可以被视为在塑造网络结构中发挥关键作用的关键节点。许多(169 个中的 62 个)关键节点附属的分类群似乎在碳化合物降解、硝化、反硝化和磷利用以及适应高温方面很重要。重要的是，升温下的关键节点数比对照条件下多27%，并且关键节点的数量在升温条件下随时间显著增加(r² = 0.94，P = 0.001，图 1h)但对照条件下不是这样。此外，系统发育分析表明，在升暖和对照之间共享9.8% 的关键节点。因此，在变暖和对照之间也没有保留关键节点，并且变暖改变了关键节点的网络结构。

图 2 相对模块性与网络拓扑特性之间的相关性

相对模块性与网络拓扑特性之间的相关性

a-e 网络拓扑属性包括n (a), L (b), average K (c), Con (d) and average CC (e)

在每个面板中，带有红色实线的实心红色圆圈(最小二乘最佳拟合)表示变暖下的网络，带有蓝色虚线的空心蓝色圆圈表示非变暖对照条件下的网络。以相应颜色显示变暖和对照网络的皮尔逊相关系数 (r)。0.001 < P ≤ 0.01；**P* ≤ 0.001。

所有检测到的 MENs 都是无标度、模块化和小世界，这可能对微生物介导的生态系统功能和稳定性产生深远的影响。因此，我们模拟了物种灭绝并计算了 MENs 的稳健性(对节点丢失的抵抗力)。无论是基于随机的物种损失抑或有针对性地移除模块hubs，2011 年之后，与对照相比，变暖条件下的MENs具有显著(P <0.001)高的稳健性（**图 3a,b**）。变暖条件下的网络脆弱性(从网络中删除单个节点时网络效率的最大下降)(0.10±0.07)也平均低于对照条件下的(0.18±0.13)并且在变暖下随着时间的推移略有显著下降(r² = 0.62，P = 0.060)但对照条件下不是这样，表明在变暖条件下的网络中显示出更高的稳健性。

图 3 与网络结构相关的网络稳定性的时间动态

Temporal dynamics of network stability linking to network structure

a 稳健性衡量为分类群的比例保持不变，从每个经验 MENs 中随机删除 50% 的分类群。

b 稳健性衡量为分类群的比例保持不变，从每个经验 MENs 中删除了五个模块hubs。在 a 和 b 中，每个误差条对应于模拟 100 次重复的标准偏差。升温 (W) 和对照 (Ctl) 之间的显著性比较(两尾 t 检验)由 **P* < 0.001 表示。

c 网络脆弱性由每个网络中最大节点脆弱性度量。显示了来自线性回归的调整后的 r² 和 P 值。

d 每两年相邻的网络群落随时间的组成稳定性。显示了斜率(来自 Y = a + bX 的 b)、调整后的 r² 和 P 值。

e 组成稳定性和节点持久性的 Pearson 相关性。该线表示在变暖(红色)或对照(蓝色)条件下的最小二乘最佳拟合。在 d 和 e 中，每个误差条代表 24 个点中的标准偏差。

f 在变暖(红色框)或对照(蓝色框)下网络复杂性和稳定性指数之间的 Pearson 相关性。此处显示了显著的 (P ≤ 0.05) 相关性，橙色表示正相关，绿色表示负相关。单元格内的数字是相应的相关系数。与 P > 0.05 的相关性用灰色标记。

根据经验数据计算的多个稳定性指数也支持变暖增强了 MENs 的稳定性。首先，在变暖条件下，MENs 中微生物群落的多阶组成稳定性(群落组成的时间不变性)随时间显著增加(r² = 0.86，P = 0.015，图3d)，表明微生物群落组成在变暖下变得比对照下更稳定。MENs的节点和连接的稳定性和节点持久性在变暖下更高，表明变暖条件下MENs拥有比对照条件下更小的时间变化(P ≤ 0.001)。此外，升温条件下而不是对照条件下节点的持久性强烈的相关与组成的稳定性。这些结果表明，MENs 在变暖下比在对照下更稳定。

更重要的是，在各种稳定性测量和网络复杂性之间观察到了显著的相关性。MENs 的网络稳健性、组成稳定性或节点持久性与变暖下网络复杂性的各种指标呈正相关，例如节点和链接数、平均连接性、平均聚类系数、测地距离、调和测地距离、相对模块性和连接度(Pearson r = 0.83–0.99，P ≤ 0.036，图3f)，但在对照条件下却几乎没有。同样，正凝聚力与变暖下的稳健性和持久性显著相关，而负凝聚力与持久性呈负相关。在对照条件下没有观察到内聚力和网络稳定性之间的显著相关性。总的来说，前面的结果表明，变暖增强了土壤 MENs 的稳定性，这可能是由于与连通性和相对模块性相关的变暖增强的网络复杂性。

一个有趣的问题是，变暖增强的网络复杂性和稳定性是否会影响微生物群落功能结构和相关的生态系统过程。因此，我们通过三个分析来解决这个问题。首先，在变暖的情况下，网络群落与生态系统功能的各种变量，特别是 GPP、生态系统呼吸(ER)和净生态系统交换(NEE)的相关性普遍强于对照条件下的(图4a)。其次，通过使用综合功能基因微阵列 GeoChip 5 评估微生物群落功能结构。有趣的是，在变暖条件下，网络指数和碳(C)降解基因之间的显著相关对比对照条件下的高 57%(图4b)，这表明网络结构的变化可能与变暖下观察到的受刺激的 C 降解功能势和异养呼吸更紧密地相关。CCA 表明基于 GeoChip 的功能特征与各种生态系统功能过程密切相关。此外，使用 PICRUSt2 根据其 16S rRNA 基因序列预测单个节点的潜在代谢功能，变暖显着改变了网络群落中所有 PICRUSt2 衍生的个体代谢途径的群落结构，包括碳水化合物代谢、能量代谢和多糖生物合成代谢。总之，这些结果表明，变暖引起的网络复杂性和稳定性可能对微生物群落功能结构以及之后生态系统功能过程产生强烈影响。

图 4 变暖条件下网络结构与环境变量、生态系统过程和群落功能特征之间的关系

relationships between the network structures and environmental variables, ecosystem processes and community functional traits under warming

a 网络群落结构(Bray-Curtis 距离)与时间、土壤和植物变量以及生态系统碳通量的相关性。边缘宽度对应于 Mantel 的 r 值，边缘颜色表示统计显著性。这些变量的成对相关用表示 Pearson 相关系数的颜色梯度显示。土壤变量包括土壤硝酸盐 (NO₃^–)、铵盐 (NH₄⁺)、总氮 (TN)、总有机碳 (TOC)、pH 值、水分和温度；植物变量包括 C₃ 和 C₄ 地上生物量、总生物量和植物丰富度；生态系统碳通量包括生态系统呼吸(Er；来自地下和地上的总呼吸)、总初级生产力(GPP；光合速率)、净生态系统交换(NEE；GPP 和 Er 之间的差异)、自养呼吸(ra；来自根部的呼吸)、异养呼吸(rh；主要来自土壤微生物)和总土壤呼吸(rt；ra和rh的总和)。

b  MENs拓扑特性和C降解基因相对丰度的Pearson相关性。对于显著(P ≤ 0.05)的相关性，正相关系数以绿色突出显示，而负相关系数以橙色突出显示。在检测到的 C 降解基因中，这里只显示了那些与 MEN 特性显着相关的基因。

综上所述，通过研究草地土壤微生物群落响应变暖的时间网络动态，本研究为实验变暖在调节微生物网络复杂性和稳定性之间的关系中的作用提供了几个重要的见解。首先，正如 MTE 预测的那样，实验性变暖显著加速了网络复杂性随时间的动态变化。这可能是因为变暖作为确定性过滤因素来选择某些快速生长的细菌，但针对一些生长缓慢的细菌，这可能进一步引发不同微生物之间的一系列动态变化。因此，建立起来了可以快速适应升高的温度和其他相关变化的新网络结构。相比之下，对变暖反应较弱的中性类群可能在对照条件下的微生物群落中占主导地位，从而导致网络结构不太复杂。其次，虽然已知气候变暖会引发对生态系统结构和功能的复杂交互影响，但尚不清楚它是否以及如何影响网络稳定性。这是气候变暖随着时间的推移增强网络稳定性的新文献。此外，我们的研究提供了明确的证据，表明网络稳定性随网络复杂性，特别是相对模块化而增加，这与宏观生态学中观察到的一致。这些结果也支持麦克阿瑟的论点，即生态系统的复杂性导致其稳定性，但与理论分析相矛盾，该理论分析表明更高的复杂性会破坏生态系统的稳定性。最后，先前的几项研究表明，长期变暖会显著改变微生物生物多样性，从而显著改变土壤碳通量和养分循环等各种生态系统过程，但尚不清楚变暖引起的网络变化是否会影响生态系统功能过程。我们的研究进一步表明，变暖增强的网络复杂性和稳定性似乎与微生物群落功能结构和生态系统功能过程更密切相关。

我们的研究结果对预测未来气候变暖和生态系统管理的生态后果有几个重要意义。首先，与依赖空间和时间的微生物生物多样性相似，MENs 的网络特征也是随时间变化的，特别是在变暖的情况下。因此，未来对微生物网络的研究需要将时间动态及其空间转换整合起来。此外，由于网络群落与生态系统功能有很强的联系，因此保护网络结构对于未来的生态系统保护很重要。此外，一方面，如前所述，由于动态响应加速，在未来气候变化情景下，生物多样性可能会发生更快的变化，这可能导致潜在的生物多样性丧失。因此，其相互关联的生态系统功能和服务可能变得更加脆弱。另一方面，变暖显著刺激了网络复杂性的动态响应，特别是相对模块化，从而导致更高的群落稳定性，因此，在温暖的世界中，相关的生态系统功能可能不那么脆弱。因此，如果本研究中观察到的变暖增强的网络复杂性和稳定性适用于其他生态系统，那么保持微生物“相互作用”对于减轻变暖引起的生物多样性丧失对生态系统功能的不利影响可能很重要。

数据可用

16S rRNA基因序列以项目登录号PRJNA331185保藏于美国国家生物技术信息中心(NCBI)。OTU 表和 OTU 代表序列、土壤物理和化学属性以及植物生物量和丰富度可在 http://www.ou.edu/ieg/publications/datasets 在线下载。GeoChip 信号强度数据可以通过 URL (https://www.ou.edu/ieg/publications/datasets) 访问。本文提供了源数据。

代码可用

R 脚本和 Python 3 脚本可在 GitHub 上公开获得，网址为 https://github.com/Mengting-Maggie-Yuan/warming-network-complexity-stability ，
DOI网址为   https://doi.org/10.5281/zenodo.4383469 。

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编译：旭日阳光

责编：马腾飞 南京农业大学

审核：刘永鑫 中科院遗传发育所

Reference

Mengting Maggie Yuan,Xue Guo,Linwei Wu,Ya Zhang,Naijia Xiao,Daliang Ning,Zhou Shi,Xishu Zhou,Liyou Wu,Yunfeng Yang,James M. Tiedje,Jizhong Zhou(周集中).Climate warming enhances microbial network complexity and stability. Nature Climate Change. 11, 343–348 (2021). https://doi.org/10.1038/s41558-021-00989-9

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