植物的择“夫”问题：SI同源基因在自交亲和型烟草中赋予同种花粉竞争优势

来源：BioArt植物

茄科烟草属植物Nicotiana attenuata是产自北美的一种野生烟草，表现为自交亲和，种子中仅有大约30%由偶然的杂交产生【1】。有意思的是，Nicotiana attenuata的柱头对来自自身或其他生态型的花粉都是亲和的，但当多基因型的花粉同时被授到Nicotiana attenuata柱头上时，来自自身的花粉会表现出受精优势【2】。

不同于自交不亲和（self-incompatibility，SI）系统中，植物通过亲和/不亲和来选择花粉，自交亲和植物的花粉选择基于不同花粉的竞争力差异【2】，如花粉管的生长速度差异。N. attenuata如何识别自身花粉，又通过何种机制来增强自身花粉的竞争力？

美国科学院院士、德国马普化学生态所Ian T. Baldwin教授课题组在Current Biology上发表了题为Mate Selection in Self-Compatible Wild Tobacco Results from Coordinated Variation in Homologous Self-Incompatibility Genes的文章，报道了在自交亲和型烟草Nicotiana attenuata中，由SI同源蛋白介导的信号通路、调控了植物的雄性选择。

在茄科植物的自然群体中，同时存在异交和自交的种。之前的研究表明，异交种群的自交不亲合性受S-Locus复等位基因控制：每个S基因座中包含配套的雌蕊特异的、和花粉特异的自交不亲和基因（S-determinants）；其中雌蕊的自交不亲和基因编码一个分泌型的RNA酶（S-RNase），花粉的自交不亲和基因编码一个F-box蛋白（S-locus F-box, SLF）; S-RNase会抑制花粉管生长，而SLF蛋白构成的复合体可以降解与自身不配套的S-RNase；在遗传背景多样的异交群体中，不同个体S-Locus上的等位基因不同，异交时SLF可降解S-RNase、保证正常受精，自交时S-RNase不能被降解而对花粉管产生毒害作用。自交不亲和（SI）的茄科植物通过以上机制特异地阻断自交、促进异花授粉【3】。

Ian T. Baldwin教授课题组发现，在自交亲和的茄科植物Nicotiana attenuata的基因组中，也存在SI相关基因的同源基因，其中包括两个S-like-Rnases（NaS-like-RNases）。不同于SI群体中S-RNase复等位基因的高度多态性，在26个N. attenuata自然群体中，一共仅发现两种NaS-like-Rnases等位基因（NaS-like-RNase1和2）。重要的是，研究人员发现，NaS-like-RNase蛋白在不同种群柱头中的表达丰度差异很大，并且该值与种群是否表现“同种花粉优先”的性状相关。随后的RNAi实验证明，NaS-like-RNase1 和 2控制着“同种花粉优先”性状，当沉默它们的表达时，植株失去对不同花粉的选择效应。

在自交不亲和的茄科植物中，花粉表达的SLF蛋白和SSK1, CUL1蛋白组成SCFSLF复合体，负责解除亲和雌蕊中表达的S-RNase对花粉管的抑制作用【4】。研究人员在N. attenuata基因组中也检索到一个SSK1同源基因、一个CUL1同源基因和6个有功能的SLF-like基因（NaSLF-like 1–6）。值得注意的是，NaSLF-like 1–6在不同种群中的表达丰度，呈现与NaS-like-Rnases相关的、很大的差异性。蛋白互作实验显示，NaSLFlike1与NaSSK1和NaS-like-RNase2互作，表明NaSLFlike1可能通过形成经典的SCFSLF-like1复合体与NaS-like-RNase2互作。进一步，研究者再次通过RNAi实验证明，NaSLF-like蛋白调控着“同种花粉优先”性状，当沉默它们的表达时，植株失去对不同花粉的选择效应。

该课题组通过系列实验证明：当多种花粉同时被授到N. attenuata柱头上时，植株优先选择来自S-like-Rnases表达水平与自身相似的植株的花粉。

最后，研究人员还探索了这些基因在不同种群间差异表达的调控机制。在自交不亲和植物扁桃（Prunus dulcis）中，DNA甲基化导致S-locus基因的沉默【5】。在N. attenuata中，该课题组发现，NaS-like-Rnases的转录水平与基因上胞嘧啶的甲基化水平显著相关。不同的DNA甲基化模式可能是调控不同种群中S-like-Rnases产生丰度差异的原因（与此同时，研究人员还发现基因缺失和突变可能不是种群间S-like-Rnases差异表达的原因）。

之前有研究报道，SI同源基因还参与调控种内“单向自交不亲和”（unilateral incompatibility, UI）【6】，显示种内择偶偏好与SI基因存在联系。此研究显示，S-RNase-SLF识别机制也控制着自交亲和的N. attenuata的花粉选择，并提出了两种可能的作用机制。

S-like-RNase介导N. attenuata雄性选择的两种假设

植物如何从异花授粉转变为自花授粉是最常见和经典的演化问题之一，涉及到自交不亲和性的解除和自交亲和性/偏好性的获得等。该研究成果表明，在植物由SI转变为SC的过程中，被保留的原本介导自交不亲和的基因，获得了新的雄性选择的功能。植物这种雄性选择的演化意义还有待探究。该研究揭示了新的自交亲和植物的雄性选择机制，并提供了一套人为调节植株雄性选择强度的方法，为进一步深入研究提供了理论和技术支持。

参考文献

【1】 Bhattacharya, S., and Baldwin, I.T. (2012). The post-pollination ethylene burst and the continuation of floral advertisement are harbingers of nonrandom mate selection in Nicotiana attenuata. Plant J. 71, 587–601.

【2】Sime, K.R., and Baldwin, I.T. (2003). Opportunistic out-crossing in Nicotiana attenuata (Solanaceae), a predominantly self-fertilizing native tobacco. BMC Ecol. 3, 6.

【3】 Sijacic, P., Wang, X., Skirpan, A.L., Wang, Y., Dowd, P.E., McCubbin, A.G., Huang, S., and Kao, T.H. (2004). Identification of the pollen determinant of S-RNase-mediated self-incompatibility. Nature 429, 302–305.

【4】Huang, J., Zhao, L., Yang, Q., and Xue, Y. (2006). AhSSK1, a novel SKP1- like protein that interacts with the S-locus F-box protein SLF. Plant J. 46, 780–793.

【5】 Ferna′ ndez i Mart?′, A., Gradziel, T.M., and Socias i Company, R. (2014). Methylation of the S f locus in almond is associated with S-RNase loss of function. Plant Mol. Biol. 86, 681–689.

【6】Bedinger, P.A., Chetelat, R.T., McClure, B., Moyle, L.C., Rose, J.K., Stack, S.M., van der Knaap, E., Baek, Y.S., Lopez-Casado, G., Covey, P.A., et al. (2011). Interspecific reproductive barriers in the tomato clade: opportunities to decipher mechanisms of reproductive isolation. Sex. Plant Reprod. 24, 171–187.