海洋所揭示深海硫氧化细菌单质硫形成与光能利用耦合新机制

近日，国际分子生物学期刊The EMBO Journal（Nature index）刊发了题为“Blue light promotes zero-valent sulfur production in a deep-sea bacterium”的论文，报道了中科院海洋所孙超岷课题组在深海硫氧化细菌硫代谢和光能利用耦合机制方面的最新研究成果，为认知和评估微生物对深海硫元素循环的驱动作用和贡献提供了新角度，也为解释我国南海冷泉喷口广泛分布硫单质的成因提供了新思路。

在深海生命形式中，微生物类型最为多样，对元素生物地球化学循环发挥关键的驱动作用。在众多元素中，硫元素参与了许多重要生命活动，与多个元素循环通路相耦联，其生物地球化学循环过程一直是了解深海物质能量循环的关注点。单质硫作为硫元素循环过程的重要中间代谢产物，可为微生物暂时储存能量。在前期科考调查中，海洋所张鑫团队基于拉曼光谱观测到我国南海冷泉环境中单质硫含量丰富，但是形成原因不清晰。孙超岷课题组发现一株冷泉细菌Erythrobacter flavus 21-3能基于一条新型硫氧化途径将硫代硫酸钠转化成单质硫，该硫氧化途径在很多深海微生物中都存在（ISME J, 2020），在深海原位被证实也能真实发生（mBio, 2022），对深海硫元素循环有重要贡献。

一次偶然机会，研究人员发现蓝光可以显著提升该菌株产生单质硫的效率，这促使他们开展了更深入的探索性工作，并最终证实了一条蓝光促进深海硫氧化细菌形成单质硫的新通路。在该通路中，LOV组氨酸激酶LOV-1477是E. flavus 21-3光硫耦合通路中的重要蓝光感受器；LOV组氨酸激酶LOV-1477接收到外界蓝光刺激后，进一步激活二鸟苷酸环化酶DGC-2902，使其释放c-di-GMP调控下游通路；c-di-GMP进一步与含PilZ蛋白结构域的mPilZ-1753结合，增强其与硫代硫酸盐脱氢酶TsdA的相互作用，而后引起硫代硫酸盐代谢能力的增强，最终导致单质硫的产量增加。该团队还发现，在该菌株的光硫耦合通路中，硫代硫酸盐在TsdA的作用下转化为连四硫酸盐后，两个功能相同、可互为替代的硫氧化蛋白SoxB（SoxB-277和SoxB-285）能进一步将连四硫酸盐水解，驱动单质硫的生成。

作为一株来自深海冷泉的非光合细菌，E. flavus 21-3的单质硫产生为何会对光作出响应？要回答这个问题，首先需要明确深海是否有光以及深海微生物是否有利用光的能力。深海被认为是一个黑暗的、由化学能支撑维系的生态系统，但越来越多的证据表明深海存在不同形式的地质光（如热液区的热辐射光）或生物发光。相应地，孙超岷团队近年来陆续发现多种深海微生物能感知或利用光能。比如，热液非光合细菌正黄胞球菌可以通过光敏色素感知红外光（Environmental Microbiology, 2021）；热液非光合细菌海源杆菌能借助形成的硫化镉纳米颗粒利用光能（Environmental Microbiology, 2021）；冷泉非光合细菌海绵杆菌能感知蓝光（mSystems, 2022）；冷泉绿弯菌新分支在实验室和深海原位环境均能进行光合作用（mBio, 2022）。上述这些成果充分证实了“深海有光且深海微生物具有利用光的能力”。那么，深海硫氧化细菌E. flavus 21-3的光响应能力会为它的生存带来哪些优势呢？

研究人员推测，由于单质硫可以用来储存能量，光硫耦合通路的存在会让E. flavus 21-3在蓝光出现时合成更多的单质硫，用于支持后期的生长代谢。该研究揭示了一种此前鲜有关注的深海微生物中光响应及硫代谢之间的耦联，对于后续探索深海微生物介导的元素循环与特殊能量代谢之间的耦合关系提供了新思路。值得一提的是，“科学”号科考船在整个研究过程中，无论是样品采集还是深海原位实验都发挥了不可替代的作用，彰显了大科学装置在深海研究中的重要性。

深海硫氧化细菌Erythrobacter flavus 21-3光硫耦合通路模式图

中科院海洋所博士研究生蔡瑞宁为第一作者，研究员孙超岷为通讯作者。研究得到基金委创新群体、基金委重大计划、山东省“十四五”重大项目等联合资助，同时也得到了中科院海洋研究所研究员张鑫及中科院南海海洋研究所研究员高贝乐团队的大力支持。

相关论文：Ruining Cai, Wanying He, Jing Zhang, Rui Liu, Ziyu Yin, Xin Zhang, Chaomin Sun*. Blue light promotes zero-valent sulfur production in a deep-sea bacterium. The EMBO Journal, 2023，e112514. DOI: 10.15252/embj.2022112514. 　　

论文链接：https://www.embopress.org/doi/full/10.15252/embj.2022112514

（文章来源于海洋所官网，“科学”号信息员封婧编辑提供）