植物抗虫性

植物抗虫性是指同一种植物在害虫为害较严重的情况下，其中某些植株能避免受害、耐害、或虽受害而有补偿能力的特性。组成抗性的应用已经有上千年的历史，但诱导抗性的研究至今尚未在应用方面取得实质性的进展。一方面是由于对诱导抗性研究的历史较短，许多理论问题尚未弄清，更主要的是由于诱导抗性的非固定性所致。虽然在很多植物中发现了诱导抗性，并有证据表明诱导抗性具有继代效应，但并无明确的证据表明诱导抗性这一性状可以像组成抗性一样在子代中固定下来，在遇到取食者时立即发生作用。

植物抗性类型植物抗性分为组成抗性和诱导抗性。组成抗性是植物的一种固有特性，取决于不同基因型，虽然会因环境条件的不同而影响其抗性程度，却总是存在于植物中并始终起作用；诱导抗性是在表型的水平上考察植物抗性，指被取食的植物影响植食者行为或降低其嗜好性的反应(Agrawal et al．，1999)，是一种类似于免疫反应的抗性现象(Agrawal，1998a)，只有在遇到外界因子，如损伤、植食者的取食和病原菌的侵染时才得以表现，因此，诱导抗性具有开一关效应(娄永根等，1997)。为此，Agrawal等(1999a)称诱导抗性是一种兼性的抗性。组成抗性和诱导抗性均为演生性状，而不是原始性状(Thaler et a1．，1997)。

组成抗性是对植物抗性的横向考察，而诱导抗性是从纵的方面研究植物抗性。在物质基础上，二者具有一致性，均涉及植物形态、营养质量、次生性化合物积累对植食性昆虫的负面影响(Strong et al．，1990；Smith，1992)，但组成抗性相对比较固定，而诱导抗性是一种动态特征，具有明显的时空效应(尤民生等，2000)。组成抗性对植食性昆虫基本上都是负面的，而诱导抗性不仅具有负面的影响，在某些情况下还存在正效应，称为诱导敏感性；诱导抗性和组成抗性的防御效果也不一样(Underwood et al．，2000；2002a)。在抗性的分布上，组成抗性一般是全株性的，而诱导抗性为局部和全株性分布(Baldwin，2001)。诱导抗性和组成抗性都受到环境条件的明显影响，如火炬松(Pinus taeda)的组成抗性和诱导抗性的表达(Lombardero et al．，2000)。1

诱导抗性的特点专一性一方面是指不同的植食者是否在植物中产生同样的反应，另一方面则指不同的诱导反应是否产生同样的效应。前者称信号的专一性，而后者称效果的专一性(Karban et a1．，1997a)。在萝卜(Raphanussativus)(Agrawal，2000a)，拟南芥(Arabidopsis sp．)(Stotz et a1．，2000)，棉花(Gosypium sp．)(Agrawal et a1．，2000a)，大豆(Glycine in~tx)(Srinivas et a1．，2001)和黑芥(Brassica nigra)(Traw et a1．，2002)等植物中都已证明诱导抗性对不同的取食者有不同的诱导效应。

继代效应继代效应(transgenerational consequences)：指母代对子代在抗性上的贡献，即在被害植物中所诱导的抗性在第二代个体中继续保持。Agrawal等(1999b)在野萝卜(Rhaphanus spp．)，Baldwin等(1996)在烟草（Nicotianasylvestris)中均获得了这方面的证据。但诱导抗性的诱导效应具有很大的可塑性(Agrawal，2001b)。另外，诱导抗性的继代效应受植物所处的环境和竞争的影响(van Dam et a1．，2001a)。

动态性尽管从全株来看，烟草内的烟碱保持恒定，但不同的组织中烟碱的含量相差很大，这是由于植物内烟碱合成和运输的差异所致(Baldwin，2001)。Laue等(2000)发现烟草(Nicotiana repanda)中酰化原烟碱合成N一酰基原烟碱(NacNN)生物碱具有明显的动态特征。Riipi等(2002)发现桦树的几个化学和物理特征在生长和防御物质资源分配的季节格局。二点叶螨(Tetranychus urticae)种群在棉花(Gossypium hirsutum)不同发育阶段(相转变，phase change)种群增长变化很大(Karban et a1．，1999a)。这些结果均表明植物的诱导抗性具有很大的动态性特点。

传递性诱导抗性的传递性表现为植株内和植株间的传递。在植物内次生物的传递分为向上传递(up．regulated)和向下传递(down．regulated)(Baldwin，2001)。三叶草(Trifolium repens)中生氰作用的诱导为向下传递(Hayden et a1．，2002)。诱导抗性可在同种的植株间传递。如二点叶螨(Tetranychus urticae)诱导的挥发物，二点叶螨的直接取食和人工损伤均能导致邻近的利马豆叶片乙烯的释放(Arimura et a1．，2002)。诱导抗性还能在不同种的植株间传递。对山艾树(Artemisia tridentata)加以诱导会引起混种的烟草(Nicotiana attenuata)内多酚氧化酶水平显著提高(Karban et a1．，2ooo)。抗性的传递与植株间的距离有关。桤木叶甲(Agelastica alni)对桤木(Alnus glutinosa)的危害室内外均随与去叶树的距离增加而降低。抗性不仅在去叶树中被诱导，而且在未去叶的邻近树中也同样被诱导(Dolchet a1．，2000)。但究竟能传多大距离，现尚无证据。植物产生诱导抗性的原因植物何以会在存在组成抗性的前提下仍使用诱导抗性？普遍看法是：由于防御是一个相当耗能的过程，当植物不需要防御时，诱导抗性是减少在防御中资源分配的一种方式。植物为使更多的能量用于生长和繁殖，不可能将大量的能量用于防御。只有当需要的时候才加以防御是一种经济上可行的策略。因此，诱导抗性存在适合度代价，这种代价在没有植食者的情况下会降低植物适合度(Karban et a1．，1997a)。很多工作都集中在对这种抗性代价的检测，如Mauricio(1998)在拟南芥(Arabidops~thaliana)以微绒毛和芥子油苷的浓度两个性状的诱导为基础，检测到了这种代价。Koricheva(2002)对有关适合度代价的研究作了全面的分析，发现植物的适合度代价受很多因素的影响，其中基因型和表型上的差异影响最大，其次为营养物质的可利用性和防御物质的类型。植食者是否存在、植物的类型、防御类型、防御物质的浓度等对植物适合度并不产生明显的影响。因此，植物对植食者的诱导防御是一个很复杂的过程(Baldwin et oZ．，1999)。Agrawal(200Ob)认为，不仅要研究植物在诱导抗性产生过程中的代价，同时还要研究植物因诱导抗性而获得的效益。因此，植物在防御过程中是否获得了净效益是大多数研究关注的问题。Agrawal(1998a)在对萝卜(R．sativus)的虫害诱导中首先证实了诱导抗性的效益，即诱导抗性可以提高被诱导植物的适合度。随后Agrawal(1999b；2000b)，haler(1999a)也证明诱导抗性能促进植物的适合度。2

防御效果最佳防御策略产生诱导抗性的另一个方面是为了获得的最佳防御效果。最佳防御理论是在功能水平上分析防御在植物内的分布。该理论认为具有高适合度值的组织特别是那些对植物适合度具有最大贡献的组织比那些低适合度值的组织会得到更好的防御，同时认为防御所付出的代价很昂贵，因此在防御与其它功能，如生长和繁殖之间存在风险平衡(trade．of)。防御在植物体内的分布是植物各部份相对适合度值利被攻击机率的函数。由于适合度值随植物个体发育而变，因此，防御的分配同样也处于变动之中。在某些方面，成本效益原则和最佳防御策略具有相似性。二者都认为在防御和适合度之间存在风险平衡。关于最佳防御理论的验证的结果均是在对烟草(Nicotiana spp．)的研究中获得的(Ohnmeiss et 0Z．，2000；VoeIckel et 0Z．．2001；van Dam eta1．，2000；van Dam et a1．，2001b)。Karban等(1997b)曾提出过另一个成本一效益模型，这个模型是基于诱导抗性的效果而不是简单的成本分配。这个模型以植食者取食所获得的利益为因变量，以植物诱导产生的次生物的平均浓度为自变量，二者建立一种函数关系。这个模型的优点在于将诱导抗性进行定量表达，从而建立起一种数量关系。但这个模型似乎过于简单，因为次生物的含量不可能简单地用平均浓度来加以表达，植食所获得过且过利益包括很多方面，不仅是一种生长和繁殖上的度量，很多是行为上的改变，这些行为参数如何进行定量，仍须深入研究。

诱导反应的生理代价和生态大多数研究都只针对植物产生诱导抗性后所发生的生理和生化上的变化，而忽略了植物在生态关系中为防御而付出的代价。前者称生理代价，后者称生态代价。当防御对有益生物有负面影响(如传粉者和天敌昆虫)，当植食者贮存防御物质以防御天敌，以及当防御物质对其它植物的取食者具有正面效果时，生态代价就会产生(Baldwin，2001)。Heil(2002)称这类关系为有害的生态关系，因为所有这些对植物适合度有负面作用的关系都是由于植物诱导防御造成的。Agrawal等(2002)以黄瓜(Cucumis sativus)和二点叶螨(Tetranychus urticae)的相互关系为研究对象，系统研究了诱导抗性的生态代价问题。

诱导抗性除了上述的节省能量和增加适合度以外，Agrawal等(1999c)认为至少在以下几个方面植物还将从诱导中受益：1)降低专食性植食者的寄主搜寻能力；2)多途径针对性诱导对不同取食者的防御策略，即诱导的多型性；3)延缓植食者的适应性；4)分散被害部位，增加植食者的活动，不致使同一组织或器官遭受一次性严重的危害；5)减少自体中毒的危险；6)减少对天敌的有害作用；7)减少对传粉传播者的阻碍。2

信号诱导的作用信号类型植物防御的诱导是由多种信号调控的。植物诱导信号可以分为外源信号和内源信号，其中内源信号只有外源信号的作用下才得以产生并发生作用。外源信号包括：机械伤害，取食伤害和病原菌侵染，内源信号包括细胞壁的寡糖片断，多肽系统素，水杨酸(sA)，脱落酸，茉莉酸(JA)，甲基茉莉酸(MeJA)，乙烯和电信号(Karban et al，1997a)。uV—B辐射也可诱导桦树(Betula penula，B．resinifem)体内类黄酮，缩合单宁和某些羧基肉桂酸的积累(Lavola，1998)。研究表明，环戊烯酮作为新的内源信号可取代JA的作用(Howe，2001；Stintzi et a1．，2001)。目前研究最多的是有关JA及其衍生物，sA及其衍生物和乙烯的作用。B1eecker eta1．(2000)详细评述了乙烯的生理作用，生物合成及其信号作用。当植物受到损伤，取食或侵染时，诱导体内特定的基因编码催化合成内源信号的各种酶，使这些内源信号得以在体内积累。信号的合成总是在一定部位进行，然后运输到其他部位。Albom等(1997)首先证明甜菜夜蛾口腔分泌物N一(17一羟基亚麻酸基)一L一谷氨酸[N一(17一hydroxylinolenoy1)一L—glutamine]可诱导植物释放挥发物，并称为诱导素(vollicitin)。在马铃薯(Sol0num tuberosum)和利马豆(Phaseolus vulgaris)中，在伤口表面应用马铃薯甲虫(Leptinotarsa decemlineat0)幼虫反吐物在受伤叶和未受伤叶中均刺激乙烯产生以及过氧化物酶和多酚氧化酶的活性(Kruzmane oz．，2002)。在烟草中，关于昆虫口腔分泌物对植物挥发物的诱导作用得到了充分证明(McCloud et 0z．，1997；Kahl et 0z．，2000；Schittko et a1．，2000；Voelckel et a1．，2001；Baldwin，2001)。口腔分泌物的作用是提供植物对危害的识别信号，同时扩大内源信号的合成与释放。

信号之间的相互作用研究证明，植物能够按照入侵者的类型分别激活诱导的和广谱的防御机制，JA，sA和乙烯(ET)在防御信号网中起主要作用(Ozawa et a1．，2000；Ton et a1．，2002)。这些信号之间的交互作用被认为可以对防御反应进行微调，最终导致形成一种复合的防御体系。对合成这些信号物质的遗传工程技术以及开发能模仿其作用方式的化合物可作为开发新型作物保护策略的有用工具。但有证据表明，sA诱导的抗病性和JA诱导的抗虫性之间存在拮抗作用：诱导抗病的植物有可能对植食者表现为敏感性，反之亦然。但有关抗病与抗虫之间风险平衡的证据有矛盾(Pieterse et a1．，2001)。Thaler等(1999)用sA与JA对番茄进行诱导研究证实了这一现象。因此，有效利用植物诱导抗性防治多种病虫害需要理解有关植物防御中潜在信号之间的冲突。1

直接和间接防御直接防御直接防御是植物利用形态和生理上的改变直接作用于植食性昆虫，其防御基础是植物体内的次生性物质，营养质量的下降以及植物形态上的因素，前面已经作了陈述。直接防御长期受到关注，并有大量的文献积累。Peehan等(2002)报道了植物对植食性昆虫的一种新的诱导防御机制。抗多种鳞翅目昆虫的玉米(Ze。mays)品系在幼虫取食后，快速动员合成一种特殊的33 ku的半胱氨酸蛋白酶的积累阻碍幼虫营养物质的利用，从而对幼虫生长有明显的影响。在甜玉米愈伤组织内转入编码这种蛋白酶的基因mirl，该蛋白酶得以表达，饲养在转基因愈伤组织上的幼虫生长降低了60% ～80%。应用扫描电镜观察发现，当幼虫取食抗性玉米或转基因甜玉米后，围食膜被严重破坏。由于幼虫取食而导致的33ku的半胱氨酸蛋白酶的积累，以及它对昆虫围食膜的破坏代表一种不寻常的寄主植物抗性机制，有可能在农业生物技术上得到应用。

间接防御挥发性物质诱导对天敌的作用植物被害后常释放大量的挥发性物质吸引植食者的天敌(Par6 etoz．，1999)。娄永根等(2000)曾对这一问题进行过综述。在烟草中，烟草释放的挥发性物质一方面引诱烟草天蛾天敌作用于卵和幼虫，另一方面降低成虫产卵量(Kessler et a1．，2001)。Thaler(1999b)详细讨论了JA诱导的植物，寄生性天敌和病原菌之间的关系。对兼有植食性和捕食性的昆虫，如苜蓿蓟马(Frankliniella occidentalis)，诱导抗性能间接地影响其食物选择。蓟马避免在诱导的植物上定殖，但它们可被接种螨的诱导植物引诱。因此，在诱导植物上存在植食性猎物减轻了诱导抗性对蓟马定殖的负效应(Agrawal et a1．，1999c；Agrawal et a1．，2000b)。植食性昆虫之间的竞争可被天敌的影响或寄主植物质量的诱导改变来调节。同一寄主Sorghumhalepense上的蚜虫Siphatiara和Rhopalosiphum maidis在秋季，所有处理中的R．maidis都负面影响S．1ava，但在春季没有天敌的情况下，R．maidis不影响S．1ava，在有天敌的情况下被R．maidis正面影响。在春秋两季，所有处理中S．1ava负面影响R．maidis。实验室试验表明，S．~lava诱导的植物质量改变和寄生性天敌Lysiphlebus testaoeipes负面影响R．maidis，但不影响S．~lava(Gonz61es et a1．，2002)。

共生关系的调节 Adler(2000)发现Castill咖indivisa对生物碱的吸收降低植食者取食，增加传粉者的访问，增加种子产量，表明象生物碱这样的抗性物质能直接通过减少取食和间接地通过增加传粉者对防御植物的访问次数来增加植物适合度。Adler等(2001)通过用同样的方法研究Castilleja indivisa体内的生物碱，证明生物碱直接降低植食者对芽的取食但不能直接影响传粉，因此生物碱增加传粉使植物获得间接的利益。另一类利用互生关系达到防御目的的是蚂蚁一植物关系的调节和改善。Agrawal(1998b)，Agrawal等(1999b)先后对Cercropia obtusifo地和蚂蚁Azteca spp．的关系进行了研究。在这个系统中，植食者的取食诱导植物释放一种信号，使捕食性蚂蚁快速聚集，从而降低植食者的危害。1

害虫的反适应昆虫与植物的关系是一种协同演化关系，在植物选择压力的作用下，昆虫的适应也随之而产生。研究表明，植食性昆虫已演化出多种适应机制，其中有行为上的(Bemays et a1．，1994)和生理生化上的(Veenstra etz．，1995；Jongsma et a1．，1995)。昆虫的适应性同样具有很大的可塑性(de Boer，1993；Agrawal et ．，2002)，正是这种可塑性使得昆虫能利用多种植物，并使昆虫能对植物的诱导抗性产生适应性。植物中诱导的决生物的积累是一个渐进的过程，因而对昆虫的影响也是渐进的，这种渐进的过程有可能给昆虫提供调整适应的时间，昆虫的学习行为可能是适应这一过程的主要方式之一(Cunninggham et a1．，2001)。另外，如栎树被诱导后，使植食性昆虫避开被诱导的叶片，取食未被诱导的叶片(Wold et a1．，1997)，一方面说明，昆虫对这种诱导已经从行为上获得了适应性，另一方面，植物因为分散了植食者的取食而获得了保护。Waddell等(2001)发现危害栎树Q rc laevis的潜叶甲Brachys tessellatus存在物候上和适应性。由于有活叶甲的叶片提前脱落，这些脱落较早的叶片内的叶甲更易受到捕食，且比脱落晚的叶片中的叶甲产生更小的蛹。因此，叶甲演化出一种发育可塑性来适应这种叶片脱落物候，这种发育可塑性使得在一个季节内幼虫成功地完成发育。Hochuli(2001)认为，植食性昆虫利用许多不同的植物和植物的器官，在其生活史中通常采用不同的取食策略。关于昆虫一植物相互关系的理论框架主要涉及植物化学，而忽略了一系列同样可以限制植食者取食的竞争和相互作用的压力。昆虫个体发育，取食策略和形态特征均具有很强的适应性。取食策略的变化表现在取食行为变化上，如许多幼虫在早期聚集取食。非营养假说强调天敌的重要性；但庇护所的构建和热调节适应了天敌的作用。因此，有必要将这些因子整合到一个框架内，对昆虫取食进行全面的解释。个体发育，大小，形态和行为之间的相互关系突出了昆虫一植物相互关系的复杂性。这对于建立昆虫一植物相互关系的一般理论非常重要。1

应用前景组成抗性的应用已经有上千年的历史，但诱导抗性的研究至今尚未在应用方面取得实质性的进展。一方面是由于对诱导抗性研究的历史较短，许多理论问题尚未弄清，更主要的是由于诱导抗性的非固定性所致。虽然在很多植物中发现了诱导抗性，并有证据表明诱导抗性具有继代效应，但并无明确的证据表明诱导抗性这一性状可以像组成抗性一样在子代中固定下来，在遇到取食者时立即发生作用。另外，同一植物的不同基因型在组成抗性的差异往往隐盖了诱导抗性的作用(Underwood et a1．，2002b)。尽管如此，不少研究者已开始探索诱导抗性的应用前景。

在番茄(Lycoper$icon esculentum)中，Thaler等(1996)在田问应用外源的茉莉酸喷洒到叶片表面后，植株内多酚氧化酶和蛋白酶抑制剂的浓度系统增加。在幼苗上使用低浓度的茉莉酸及其衍生物即可产生与玉米螟(Heliothis zea)诱导的同等水平的抗性。这一诱导反应降低了蕃茄对甜菜夜蛾(Spodopter~exigua)的适合度。显然，外源的茉莉酸诱导了番茄对其植食性害虫的抗性。

在生产上使用诱导剂必须弄清楚诱导效果对植物净产量的影响。Thaler(1999a)用茉莉酸对番茄植物抗害虫的诱导进行了4 a的试验。在叶面施用茉莉酸增加多酚氧化酶的水平，诱导植物的叶片损失比对照减少60%。诱导植物比对照开花少，但这不能解释为处理问产量的差异。除此之外，自然和实验降低的植食者水平，在对照和诱导的植物产量没有差异。这种产量上的无差异可能是未加控制的对照上低水平的取食所致。因此，茉莉酸诱导番茄的抗性但却不能产生可度量的产值。象茉莉酸这类诱导剂有可能成为害虫治理的有用工具，尤其是当存在有可能降低作物产量的高种群密度的植食者时更是如此。Gardner等(1999)提出了一个策略以降低植食性昆虫对杀虫剂和植物次生性物质的抗性。这一策略基于杀虫剂剂量的轮换使用和应用诱导抗性，并进行了数学模拟。其理论基础来自种群遗传学中关于抗性基因频率的研究。结果表明，诱导抗性比组成抗性大大推迟害虫种群中高抗基因出现的频率，在害虫种群水平很低的情况下，几乎没有什么选择压力。利用外源诱导剂诱导植物抗性存在很多问题，如上述的诱导信号间的拮抗问题，时间问题以及遗传问题等，要有效地利用诱导抗性于植物保护，仍然需要做很多工作。2

本词条内容贡献者为:

胡芳碧 - 副教授 - 西南大学